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游泳水母对被动能量再捕获的广泛利用（2018）

原文链接：https://journals.biologists.com/jeb/article/221/1/jeb168575/19523/Widespread-utilization-of-passive-energy-recapture

摘要

  最近的研究表明，一些水母能够非常有效地游泳，即运输成本低，这部分是由于在钟放松时发生的被动能量再捕获(PER)。我们比较了不同种类水母的游泳运动学，这些水母在分类学、形态学、推进和觅食模式方面存在差异，目的是评估水母中PER的普及率。我们发现，虽然PER在分类群中很普遍，但对整体游泳的贡献大小差异很大。水母利用PER的能力与形态和游泳表现无关，但受其游泳运动学控制。利用PER需要水母在钟状扩张后暂停，个体可以通过改变它们的暂停持续时间来调节它们的PER。PER可以极大地提高游泳效率，但是使用PER似乎要有所取舍。
关键词: 效率、水母、运输成本、生物工程

引言

  动物和周围体液之间的相互作用已经被确定为对水生游泳者进化的重要选择压力 (Fish and Lauder，2006；莱特希尔，1975；Vogel，1994)。通过减少在液体中运动的能量消耗，动物可以将更多的能量用于生长和繁殖，从而增强体质。
  传统上，水母被认为是无效的游泳者，因为它们的游泳速度低，而且它们的弗劳德数决定了它们的流体动力效率低 (Dabiri等人，2010年) 。然而，弗劳德数不能解释游泳的净代谢能量需求的大的种间差异，并且没有方法包括在动物后面的尾流中不出现的流体相互作用 (Dabiri等人，2005) 。这对于理解水母的游泳效率是一个重要的考虑因素，因为:(a)水母游泳的大小比例代谢需求比其他生物低得多 (Gemmell等人，2013年) ,以及(b)水母在动物的铃铛下形成大量的停止涡旋，这些涡旋具有较大的循环值，但在弗劳德估计中没有考虑，因为当动物游泳时，涡旋不会在动物身后喷射 (Gemmell等人，2014年) 。
  水母通过由肌肉激活驱动的钟形收缩和由弹性反冲驱动的被动过程的放松的交替循环游泳。在收缩过程中，钟形运动在水母尾迹中产生一个起始涡流。当钟状物松弛时，在膜下腔内形成一个大的停止涡流，钟状物的重新填充增强了停止涡流的涡度和循环 (Gemmell等人，2014，2013) 。不断增长的涡流在涡流核心处产生诱导射流 (Drucker和Lauder，1999年) ，这产生了指向水母膜下表面的射流，导致产生额外推力的高压区域 (Gemmell等人，2013年) 。在游泳周期的放松阶段，这种增加的推力是提高游泳效率的一个关键组成部分，并使月亮水母(Aurelia aurita)成为地球上就运输成本而言最具能量效率的游泳者之一 (Gemmell等人，2013年) 。通过在游泳周期的放松阶段后短暂暂停，A. aurita利用停止涡流产生的诱导流在单个游泳周期内获得第二次加速，而不需要额外的肌肉收缩。该过程被称为被动能量再捕获(PER ),并已被证明可将 A. aurita的运输成本降低约50%。
  为了评估PER在水母中的流行程度，我们测量了PER在13种水母中的作用，这13种水母代表了这一组动物的形态和分类多样性。我们描述了水母物种利用PER现象的广泛能力，以及识别和讨论与物种间和物种内观察到的变异相关的因素。

材料和方法

  我们量化了各种水母的游泳运动学，以评估PER在它们游泳中的作用。为了进行这种分析，我们比较了七种水母，包括四个半口形Aurelia aurita n=2、Chyrsaora quinquiccirha n=2、Cyanea capillata n = 2和Sandaria sp. n=2)和四个根水母(catatusmosaicus n = 1和Mastigias papua n=2，Phyllorhiza punctata n = 2)，两个立方水母(Chiropsella bronzie n = 4和Chironex fleckeri n=4)和四个水螅水母(Aequorea victoria n=3，Clytia gregaria n=2，Sarsia tubulosa n=3和Stomotoca atra n=4)。不同的物种要么是从码头手工收集的，要么是由新英格兰水族馆(美国马萨诸塞州波士顿)提供给我们的。在实验期间，所有水母都被运送到实验室，并在大型水族箱中保持健康状态。
  将个体放入一个装有接种有 空心玻璃球(10μm) 的过滤海水的大水族箱中，测量游泳期间的游泳运动学和流体相互作用。使用680 nm波长的激光片照射水母，并使用高速数字摄像机(Fastcam 1024PCI, Photron，东京，日本)垂直于激光片放置。所有视频都是以1024×1024像素的分辨率录制的。激光片照亮一个二维流体平面，当水母的中心被激光平面一分为二时收集数据。使用数字粒子图像测速仪(DPIV)软件包(DaVis，Lavision Inc .，Ypsilanti，MI，USA)测定流体速度，该软件包使用互相关算法分析连续的视频帧。使用尺寸递减(64×64像素，然后32×32像素)的移位重叠询问窗口来分析图像对。这种分析产生了游泳水母周围的速度矢量场。钟的运动学从钟的横截面图像进行量化，并使用ImageJ软件(国立卫生研究院)进行分析。
  使用与Colin和Costello (2002)中相同的方法对铃和游泳运动学进行量化。钟形的变化用细度比f来量化，f定义为:

钟形件高度(H)与直径(D)的比值。游泳速度U是通过在每个连续图像中选择钟的顶点，并将钟在帧之间的位移除以相机帧速率的倒数而得到的。应该注意的是，在钟形件变形过程中，当钟形件收缩导致质量重新配置时，速度和加速度在钟形件顶点和质量中心之间会有微小的变化。然而，这项研究的重点是 游泳周期的被动能量再捕获阶段，在此期间完全没有钟形变形。
  为了量化PER在每个游泳周期中对总位移的贡献，我们总结了水母被PER加速时行进的距离，并将该距离除以整个游泳周期中行进的总距离。当水母在钟状扩张后但在下一个游泳周期收缩前重新加速时，PER被识别。本研究中使用的33个水母游泳视频选自一个大型视频库(约300个视频),该视频库是作者多年来积累的，包含了一系列水母的游泳行为。包含在分析中的视频标准如下。为了避免重力加速度的影响使PER的估计复杂化，在我们的分析中只考虑了向上游动的动物。向上游泳是一种常见的行为，在野外发生的频率很高，尤其是垂直迁移的物种 (Kaartvedt等人，2007年)。如果在垂直方向30度以内移动，一场游泳比赛被认为是“向上”。此外，仅使用动物在稳定状态下游泳的视频序列(即，在至少三个脉冲之间显示峰值速度的最小变化)。为了进行分析，每个数据点代表一个个体生物体在稳定状态下的一个完整的游泳周期。在记录的游泳周期的整个过程中表现出转向行为或没有保持在激光片上的动物也被排除在分析之外。使用Sigmaplot (v. 13.0)软件进行统计比较。我们使用单向方差分析或学生t检验(当只比较两组时)比较运动学的差异。使用夏皮罗-维尔克(Shapiro-Wilk)检验，对所有数据进行对数转换并检查正态性。

结果和讨论

图1 三类水母的推进涡流形成和被动能量回收。水螅虫由(A)Aequorea victoria 和(B)Sarsia tubulosa代表，而钵水母由(C)Phyllorhiza punctata 代表和箱形水母由(D) Chiropsella vronzie代表。每个物种的上图(i)示出了钟形收缩期间开始形成涡流。同样，钟形膨胀过程中形成的停止涡流显示在每个物种的中间图(ii)中。每个物种的底部图板显示了在完整的钟形收缩-膨胀周期中水母速度的变化，其中涡旋的开始和停止时间(在图板i和ii中显示)由蓝色垂直线标记。被动能量回收(PER)显示在底部面板中(用黄色突出显示),加速完全是由于钟形罩内流体因停止涡流而加速所产生的压力梯度。涡度标度显示在中间面板(s^-1 )下方，顶部面板中的矢量箭头标度分别代表A、B、C和D的10、15、7.5和25cm s ^-1 。

  
  来自水母纲Cubozoa、Scyphozoa和Hydrozoa的代表性水母物种在进行稳定的游泳比赛时都表现出PER。这些游泳周期包括钟形收缩和钟形松弛，在收缩过程中，钟形边缘形成一个起始涡流，并分离成周围的流体，在松弛过程中，钟形重新注满水，形成一个停止涡流，其旋转气流在钟形的钟形膜下腔内循环(图1)。在钟完全放松和随后的钟收缩开始之间的一段时间里，水母经常暂停——所有的钟活动都停止了。在暂停期间，钟保持不活动，但停止涡流旋转继续进行，将流体推向钟的下侧，并在钟表面产生压力梯度，导致水母向前加速，即使钟没有进一步变形 (Gemmell等人，2013年)。我们称这一段时间为**“暂停”持续时间**，它发生在钟完全膨胀之后，但在随后的钟收缩之前。对于我们记录的物种，我们定义了完全钟放松后的暂停持续时间，此时钟的前进停止或减慢到最小速度，并且在钟没有进一步变形的情况下，在随后的钟收缩之前开始加速。因为钟形罩在PER期间保持不动，在此期间的加速仅仅是由于通过停止钟形罩内的涡流循环而建立的压力梯度。对一系列物种(图1)的游泳过程中PER对总水母位移的贡献进行了量化，并根据水母形态学和钟形运动学进行了评估。

图2 所有受试个体(n=34)在水母游泳过程中钟形运动学和形态学对PER的影响。在一个搏动-扩张循环中，PER对总行程距离的贡献显示为以下函数:(A)钟收缩后的暂停持续时间，(B)钟长径比，(C)钟直径，以及(D)由钟直径标准化的游泳速度(BD s^-1)。请注意，只有收缩-扩张周期暂停-无钟活动-的百分比强烈影响PER对整体身体运动的贡献。钟形细度比的贡献很小，而PER与尺寸或尺寸标准化游泳速度没有显著关系。进行线性回归分析以产生R²值。

  
  游泳时PER对水母总位移的贡献因物种而异。PER与暂停持续时间相对于总游泳周期的比例关系最密切(图2A)。在钟状物达到完全松弛后不久就开始钟状物收缩的物种，如根水母Phyllorhiza punctata，具有非常短的暂停持续时间，并且通过被动能量再捕获对游泳位移的贡献很低(图1C)。相比之下，具有沙丘海岸游泳特征的物种，如管花水螅(Sarsia tubulosa)，其游泳周期的大部分时间处于暂停状态(图1B)，因此，在游泳过程中，被动能量回收对其位移的贡献相对较高(> 30%)。钟形细度比(Costello等人，2008年 使用的完全放松时的钟形长度与宽度之比)被用作钟形的指标，与游泳时的PER关系不大。一般来说，更长的钟形(即高长径比)在游泳过程中经历了更大的PER贡献，因为它们在放松后有更大的停顿。PER的贡献与水母钟直径(图2C)或游泳速度没有显著关系，即使后者通过钟直径标准化(图2D)。因此，PER对游泳的贡献与游泳周期中的暂停时间最密切相关，而不是作为钟大小或游泳速度的函数，并且具有长钟形态的物种比扁形物种更倾向于在游泳周期中暂停更长的时间。所有研究动物的指标和运动学数据见表S1。

图3 单个水母对PER的调节。(A，C)钵水母Aurelia aurita 游泳；(B，D)水螅水母Stomatoca atra。上图表明，对于每个物种，个体都以稳定的巡航模式(黑线，黄色部分代表每个周期)和对刺激(如接触探针)的快速反应(红线，没有每个周期)游泳。快速游泳包括钟形收缩，随后是短暂的放松期，在随后的快速收缩之前没有停顿。放松和收缩之间没有停顿的快速收缩对每个物种都产生了更快的身体位移(C，D ),但不允许水母在运动中利用PER。

  
  在一个物种中，游泳距离的增加是不固定的。例如，月亮水母Aurelia aurita的一个个体，其通常从PER效应获得每个游泳周期的30%的距离，能够使其脉冲率加倍，这增加了平均游泳速度但消除了PER(图3A)。同样，单个水螅水母Stomatoca atra的脉冲频率从0.8到4.7赫兹不等，这使其接收的PER从50%降低到0%(图3B)。在S. atra的最大观测脉冲频率下，平均游泳速度增加了一倍多，从6.8 mm s^-1增加到14.4mm s^-1。当PER未被利用时，这将以增加运输成本为代价。放弃使用PER会减少每个游泳周期的行驶距离，并导致A. aurita的运输成本增加约50%(Gemmell等人，2013年)，鉴于观察到的脉冲频率范围更大，S. atra的运输成本可能会增加更多。然而，个体改变脉冲频率和放弃PER效应的能力在一些情况下可能是有用的，例如保持在多产的水团中，或者在初次接触触手后试图避免捕食性水母。一些水母也因对光线的反应而产生更快的游泳步态，这可能有助于在水柱中上下移动 (Arkett，1985)。
  与大多数划船水母相比，喷射型水母，如cubozoans和某些水螅虫(如Sarsia tubulosa)对PER的利用率明显更高(图1和2)。这有点违反直觉，因为已知划船型水母产生的涡流要大得多 (Dabiri等人，2007年)，并且在触手区域停留的时间大约是喷射水母产生的涡流的10倍 (Lipinski和Mohseni，2009年)。对麻醉的4 cm A. aurita进行的实验中，动物以自然游泳速度被人工推进，然后自由漂移，实验发现，这些动物仅利用了PER停止涡流产生的潜在距离的43%(gemmell等人，2013年)。
  那么，为什么划船型水母没有充分利用长期停止涡流产生的PER效应呢？一个原因可能与在持续游泳的物种中保持少量惯性的重要性有关。通过在停止漩涡产生的速度耗尽之前产生一个新的游泳周期，水母获得了一个“滚动开始”，阻止了动物从休息开始下一个收缩周期。这一点很重要，因为加速反应的影响是抵抗周期性脉动的生物体运动的主要力量，如水母 (Daniel，1984,1985)。与动物一起加速的液体的量被称为附加质量，可以使用由钟形确定的系数来估计 (Daniel，1985)。增加的质量随着细度比的减小而增加，因此扁平水母的流线型在游泳时经历了更大的加速反应 (Colin和Costello，1996)。加速反应也与水母的体积直接相关 (Daniel，1983)，长形的喷射形式的体积比扁平的划桨形式的体积小。其结果是，扁平的脊髓体积越大，在游泳周期开始时需要更大的初始力 (Colin和Costello，1996)。因此，对于更大的体积，扁平的水母，通过在每次助推的峰值附近开始下一次收缩来最小化加速反应的负面影响可能更有利，因为在那里二级速度最大，而不是从停止的涡流中提取一点距离，但必须从静止处重新开始运动。
  不同物种间关于PER利用的可变性也可能涉及游泳和摄食的耦合程度。与使用喷射的铜嘴水螅虫和水螅虫(例如管花Sarsia tubulosa)相比，水母的脉冲之间的暂停持续时间显著缩短(P<0.001)。采用喷射游泳的物种大多是伏击捕食者，它们在游泳时不会捕获猎物 (Costello等人，2008)。采用基于划船的游泳运动学的水母在更连续的基础上游泳，并利用游泳产生使流体移动通过其尾部捕获表面的摄食流。例如，根口水母必须以相对较高的速度通过口臂上密集的摄食结构来移动水，以捕捉小型猎物 (D’ambra等人，2001年)。这些密集排列的摄食结构需要相对高的雷诺数(re)流来移动水通过食物捕获表面。因此，使脉冲之间的时间最小化的高脉冲速率可以确保高速水更频繁地移动通过捕获表面，并且进料速率可以最大化。在这种情况下，利用停止涡旋的能量再捕获获得的能量可能代表游泳效率和食物捕获之间的折衷。还值得考虑的事实是，一些根口水母经常迁移或表现出定向游泳 (Ilamner和Hauri，1981年)，这可能需要牺牲效率以获得更大的平均游泳速度。
在水母中，利用停止涡流的PER来提高每个游泳周期的行进距离的能力是普遍的。这种机制适用于如此多形状和大小的水母，并且PER的贡献主要通过游泳周期之间的暂停持续时间来控制，这一事实表明了一种稳健的原理，该原理可以应用于各种类型的脉动生物激励推进系统。也有证据表明，在钟放松期间形成的停止涡流对于水母的机动很重要 (Colin等人，2013；Gemmell等人，2015年)，也应在基于动物的推进系统中加以考虑。