NeuroImage：步行动作观察和运动想象中EEG相位依赖性调制

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神经影像研究主要研究运动的动作观察(AO)和运动想象(MI)期间的皮质活动在哪里被激活，以及它们是否与动作执行时激活的区域相匹配。然而，目前还不清楚大脑皮层活动是如何被调节的，尤其是活动是否取决于观察或想象的运动相位。本研究使用脑电图(EEG)研究了AO和AO+MI步行过程中与步态相关的皮层活动，受试者分别在想象和不想象的情况下观察步行。脑电源和频谱分析表明，感觉运动皮质的α、β功率降低，功率调制依赖于步行时的相位。AO+MI时的相位依赖性调制，与以往步行研究报道的实际步行时的相位依赖性调制相似。这些结果表明，在步行过程中，AO+MI的联合作用可以诱导部分感觉运动皮质的相位依赖性激活，即使不伴随任何实际运动。这些发现将扩大对步行和认知运动过程的神经机制的理解，并为神经性步态功能障碍患者的康复提供临床上有益的信息。

1、背景

动作观察(AO)可以被定义为“对他人动作的感知”，而运动想象(MI)可以被定义为“没有任何运动输出的心理模拟或排练”。AO和MI都是运动模拟，激发与实际运动的计划和执行相关的皮质区域活动。临床研究表明，使用AO、MI和AO+MI的步行康复对脑卒中和帕金森病等神经系统疾病后的步态改善有积极作用。目前的研究集中在步行的AO+MI，原因在于它比单独使用其中一种方式能诱发更多与实际步行相关的皮质活动。

在步行过程中，肌肉激活模式和关节运动取决于步态相位。肌电图和运动学模式与神经活动的相位依赖性调制有关，例如皮质脊髓兴奋性、Hoffmann反射(H反射)和皮质活动。有趣的是，在观察和想象上肢运动或步行时，相位依赖性调制也调节皮质脊髓兴奋性。基于前人的研究，步行的AO+MI可能依赖于相位来调节皮层的活动。

因此，本研究的目的是研究在AO+MI步行过程中对皮层活动的步态相位依赖性调制。本研究使用具有高时间分辨率的脑电图(EEG)来确定依赖于步行相位的皮质活动。一般来说，MI被认为与皮层活动的α和β波段功率的降低有关。基于这一认识，本研究第一个假设是，在步行的AO+MI和AO期间，与静息活动相比，感觉运动、前扣带回和顶枕叶皮质的α和β波段的功率将会降低。第二个假设是，在步行的AO+MI和AO中，α和β波段的功率受步行相位的调节。最后，本研究还假设AO+MI比单独使用AO具有更大的功率降低和更清晰的相位依赖性调制。关于AO+MI和AO之间的区别，先前的研究发现，AO+MI期间皮质脊髓和脊髓兴奋性的增加大于AO期间，而皮质脊髓和脊髓兴奋性的易化与α和β脑电图功率呈负相关。因此， AO+MI对皮层活动的影响可能比AO更大。

2、材料与方法

2.1 被试

12名健康男性(平均±标准差=25.3±2.5岁，范围22~30岁)，无神经系统疾病史。

2.2 实验设计与流程

受试者坐在距离跑步机1.5米远的椅子上。分以下三种状态：1)休息；2)AO+MI；3)AO(见图1A)。在休息状态下，受试者在椅子上坐一分钟，被给予“请睁开眼睛，放松，不要想象任何事情”的指示。在AO+MI状态下，另一人以3.6 km/h的固定速度在跑步机上行走，受试者被指示从矢状面观察该人的右腿，想象以同样方式行走1min，被给予“请观察他的右腿，想象你是按照观察到的站立和摆动相位走路的”的指示。在AO状态下，受试者被指示要简单地观察这个人的右腿，并在一分钟内不要想象任何东西，被给予“请观察他的右腿，不要做任何想象”的指示。AO和AO+MI状态按随机顺序分别执行6次。

图1 实验设置。(A)受试者坐在距跑步机约1.5m的椅子上，分以下三种状态：休息、AO+MI和AO。(B)根据国际10-20系统，使用64电极配置记录EEG信号。

2.3 数据采集

在每个状态下，以500 Hz的采样率使用64通道EEG帽和移动EEG放大器采集EEG数据。64个电极的配置是按照国际10-20系统设置的(见图1B)。参比电极和地电极分别放置在CPz和AFz上。

在AO+MI和AO状态下，以1000 Hz的采样率从跑步机左、右腰带下的测力板记录三维地面反作用力(GRF)的垂直分量。同步采集EEG和GRF数据。

2.4 数据分析

使用MATLAB 2019b以及EEGLAB 14.1b进行EEG数据分析。

2.4.1 EEG预处理

使用四阶巴特沃斯滤波器在1~200Hz范围内进行带通滤波。消除电力线噪声(50和100 Hz)。将过滤后的数据重参考到公共平均参考。通过与静态脑电数据(即静止状态)进行比较，对EEG数据中的高方差伪影成分(如眨眼、眼动、肌肉和心脏活动)进行衰减。将处理后的EEG数据分割为1900ms的片段(从观察的右脚每次脚跟触地之前的300ms到每次触地后的1600ms)。

2.4.2 EEG皮质源定位

独立成分分析(ICA)被用来将脑电数据分离为大脑活动、眨眼、眼球运动和其他伪影。对于每个受试者和独立分量(IC)，EEGLAB中的DIPFIT工具箱被用来估计基于MNI标准脑的标准化三壳边界元头部模型中的等效电流偶极子。进一步的分析考虑了130个IC，即每个受试者平均10.8±4.2(5~18)个与脑相关的IC。

2.4.3 EEG组分析

使用EEGLAB函数计算事件相关谱扰动(ERSP)和功率谱密度(PSD)。事件相关谱扰动是与观察的步态有关的频率功率调制。通过计算滑动窗口上的功率谱来计算ERSP。在4-40 Hz的每个频率下使用两个周期的标准Morlet小波变换，并用9.5ms的窗口长度内通过1900ms的数据时段(−300ms~1600ms)。在EEGLAB中，使用k-均值聚类算法(k=12)对来自12名受试者的130个IC进行了聚类。图2显示了MNI脑体积中类的IC和质心的偶极子位置。另外，表1显示了类质心的坐标以及每个类中包含的受试者和源的数量。

图2 IC类的偶极子位置。三个类的偶极位置分别位于左侧感觉运动(A)、中央感觉运动(B)、右侧感觉运动©、扣带前叶(D)、左侧顶枕皮质(E)和右侧顶枕皮质(F)。蓝色球体表示单个受试者的单一皮质源的偶极位置，红色球体表示类质心。

表1 通过ICA获得的独立源的类。

计算每个类和状态(即AO+MI、AO和静息状态)的平均PSD。对于每个受试者和IC，使用线性插值函数将单个试验ERSP时间扭曲为计算步态周期ERSP。然后，计算基线作为每个条件下(即AO+MI和AO)所有步态周期的平均对数功率谱。为了可视化频率范围内的功率调制，通过从每个单独步态周期(即步态周期ERSP)的每个对数谱图中减去基线来计算基线归一化ERSP。最后，对每个类和条件的基线归一化ERSP进行平均。

使用非参数统计检验来评估每种情况之间的显著差异。对于基线标准化的ERSP，用2000次迭代自举法计算了在整个步态周期内与基线频率功率有显著差异的区域。此外，对PSD、基线标准化ERSP以及AO+MI和AO之间的ERSP进行多次比较，并进行假发现率(FDR)校正。此外，为每个受试者选择了一个具有代表性的IC。对于仅包括代表性IC的类，对类位置、PSD和ERSP进行平均，并使用如上所述的相同分析方法进行非参数统计检验。

3、结果

3.1 独立成分(IC)类

6个包含半数以上受试者(>7个)的类分别位于左侧感觉运动、中央感觉运动、右侧感觉运动、前扣带回、左侧顶枕叶和顶枕皮质。图2和表1分别显示了六个类的偶极位置和坐标。

3.2 功率谱密度(PSD)

图3显示了每个类和条件的平均PSD。对于位于感觉运动皮质的三个类，AO+MI和AO条件下的θ(5-7 Hz)、α(8−12 Hz)和β(15−30 Hz)频段的PSD均较静息时显著降低(见图3A-C)。此外，在AO+MI和AO条件下，γ(30−40 Hz)频段的PSD与静息相比显著降低(见图3B和C)。对于位于前扣带回和右顶枕叶的类，在AO+MI和AO条件下，α和β波段的PSD均显著低于静息状态(见图3D和F)。在AO+MI条件下，位于前扣带回、左侧感觉运动皮质和中央感觉运动皮质的PSD显著低于AO条件(见图3A、B和D)。此外，使用具有代表性的IC的补充组分析也显示感觉运动、前扣带回和右顶枕叶簇的α和β功率降低。

图3 IC类的PSD。给出了每个类(线)所有IC的平均PSD及其标准误差(阴影)[黑色：静息，红色：AO+MI，蓝色：AO]。A、B和C：类位于左侧、中央和右侧感觉运动皮质的PSD。D、E和F：类分别位于扣带前、左侧和右侧顶枕叶的PSD。

3.3 事件相关谱扰动(ERSP)

图4显示了AO+MI和AO条件下每个类的平均ERSP曲线图，以及AO+MI减去AO条件下的ERSP曲线图。图4中的左列显示了在AO+MI条件下，根据观察的左侧和中央感觉运动、前扣带回和顶枕神经丛的步行相位的α和β功率调制。对于AO条件，左侧感觉移动类(图4中的中列)存在相位依赖性调制。另一方面，在AO+MI中，所有类(图4中的左列和中列)的相位依赖性调制都比AO明显。此外，在AO+MI和AO条件下，左侧和中央感觉运动、前扣带回和右侧顶枕神经丛的功率调制也有明显差异(图4A，B，D和F中的右列)。值得注意的功率调制如下：(1)对于左侧感觉运动类，AO+MI增加了站立末期的α功率和β功率，降低了脚跟触地后的α功率和摆动早期和摆动中期的β功率(图4A)；(2)对于左侧感觉运动类，AO增加了脚跟触地前的α功率和脚跟触地后的β功率，而在摆动早期降低了α功率和β功率(图4A)；(3)对于中央感觉运动类，AO+MI增加了摆动早期的α功率和站立中期的β功率，并降低了从摆动相位到脚跟触地的α和β功率(图4B)；(4)对于前扣带回类，AO+MI在站立中期增加了α和β功率，在摆动相位的后半部分降低了α和β功率(图4D)；(5) 在AO+MI期间，右侧顶枕叶类的α和β功率在站立早期增加，从摆动中期到脚跟触地下降，α和低β功率在摆动早期增加，在站立末期减少(图4F)。

图4 IC类的ERSP。对左侧(A)、中央(B)、右侧感觉运动©、前扣带回(D)、左侧(E)、右侧顶枕皮质(F)，给出了AO+MI(左列)和AO(中列)条件下归一化到步态周期基线的平均ERSPs。此外，AO+MI-AO条件下的平均ERSP(右列)显示了这些条件之间的显著差异。

4、讨论

本研究发现，在感觉运动、前扣带回和顶枕皮质，AO+MI和AO状态下α和β波段的PSD比静息状态下的PSD降低(图3)。此外，在左侧、中央感觉运动和前扣带回皮质，AO+MI组的PSD下降幅度大于AO组(图3A、B和D)。结果还显示，在AO+MI过程中，步行相位的功率谱调制比AO更清晰(图4)。因此，AO+MI诱发的皮层活动比AO更能模拟实际行走诱发的活动。

4.1 AO+MI感觉运动皮质的激活与实际步行相关

本研究中AO+MI与动觉MI比视觉MI更相关，因为动觉MI而不是视觉MI促进了皮质脊髓的兴奋性。同时，AO增强的运动规划将支持AO+MI期间的动觉MI。因此，本研究认为AO+MI比单独使用AO对感觉运动的激活作用更强。在AO+MI期间，左侧和中央感觉运动皮质的激活也表现出明显的功率调制，这取决于步行相位(图4A和B)。然而，AO时的相位调制不同于AO+MI和实际步行时的相位调制。因此，相比AO，AO+MI将以一种与步行更相关的方式增强运动模拟。

在AO+MI和AO时，右侧感觉运动皮质的相位调制不明显。感觉运动皮质的偏侧化是因为受试者被要求观察和想象右腿，而不是左腿。这种偏侧化也有可能与实际行走时的偏侧化有关。

4.2 AO+MI时前扣带回的激活程度高于AO时

在AO+MI和AO过程中，前扣带皮质的α和功率降低可能与注意力、动作监测和对动作的理解有关。MI期间前扣带回的激活程度高于AO期间，这可能是因为MI需要比AO更集中的注意过程。前扣带回皮质被认为在MI期间阻止实际动作的执行，因此，前扣带回皮质在AO+MI时的激活可能反映了对想象过程中实际运动的抑制。

4.3 AO+MI时顶枕叶皮质的相位调制比AO时更清晰

结果表明，AO+MI和AO步行时，顶枕皮质都参与了视觉加工。AO+MI使得受试者把注意力集中在观察到的行走相位上。此外，AO的视觉信息将支持受试者清晰地想象行走并预测体感输入。因此，AO+MI时感觉运动和顶枕皮质的相位调制可能是由步行时根据相位对体感输入的感觉预测引起的。

4.4 AO+MI激活感觉运动皮质、皮质脊髓和脊髓兴奋性

本研究中AO+MI时感觉运动皮质的功率调制可能与主要由运动性MI引起的皮质脊髓束和脊髓环路的兴奋性有关。另一方面，AO+MI时前扣带回和顶枕叶的功率调制可能与感觉和认知过程有关。

5、结论

综上所述，本研究结果显示，在整个大脑皮层，AO+MI时的相位调制比AO时更明显。特别是，在AO+MI期间，左侧感觉运动皮质的调制与实际行走时的调制相似，这表明AO+MI比单独AO更能引起与实际行走有关的皮质活动。这些结果反映了结合使用AO和MI增强了步行的运动模拟。本研究的发现揭示了认知运动过程背后的神经机制，并为神经性步态功能障碍患者提供了更好的神经康复策略。

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