论文|最新综述，Global Change Biology:土壤激发效应对pH值的响应

0、论文信息

标题：Soil organic matter priming: The pH effects

期刊：Global Change Biology（IF=11.6）

时间：2024年6月1日，第30卷第6期, e17349

作者：Chaoqun Wang, Yakov Kuzyakov.

DOI: https://doi.org/10.1111/gcb.17349

总结：本篇重要综述中，作者重点探讨了根据pH值不同而导致的激发效应的先决条件（prerequisites）和机制，并评估了激发效应对全球变化的影响。

1、文章摘要

微生物对土壤有机物质（SOM）分解的激发效应是全球碳循环的一个关键现象（phenomenon）。土壤pH值是决定激发效应（Priming effects，PEs）的主要因素，因为它（i）控制微生物群落的组成和活动，包括酶活性；（ii）确定SOM的稳态（stabilization）和失稳（destabilization）机制；（iii）调节许多生物地球化学过程的强度。

这篇重要综述中，重点探讨了pH值引发的激发效应的先决条件（prerequisites）和机制（mechanisms），并评估了激发效应对全球变化的影响。

1、在pH值为5.5-7.5的土壤中，土壤激发效应值最高，而低分子量有机化合物主要在微酸性土壤中引发PEs。

2、在pH 值约为 6.5时，常见的正激发效应是C输入区SOM分解的20倍。

3、在土壤pH值低于4.5或高于7时，负激发效应很常见，反映了微生物的次优环境（suboptimal environment）和低pH值和高pH值下特定的SOM稳定机制。

4、短期土壤酸化（在施肥的根际土壤中）通过以下方式影响PEs：矿质SOM络合（mineral-SOM complexation）、铁还原引起的SOM氧化（SOM oxidation by iron reduction）、酶解聚（enzymatic depolymerization）和依赖于pH的养分可用性（pH-dependent changes in nutrient availability）。

5、微生物代谢的生物过程在短期内发生变化，而微生物群落对缓慢酸化的长期适很常见。氮肥诱导的土壤酸化和土地利用集约化显著降低了pH值，从而提高了PEs值。

总之，土壤pH值是PEs最关键，但迄今为止被忽视的重要因素之一，pH是通过微生物群落的短期代谢适应和微生物群落的长期转移，来调控SOM的分解。

关键词：胞外酶、铁锰还原、微生物群落活动、植物枯枝落叶输入、土壤酸化、土壤有机质稳定

2、文章引言

激发效应（PEs）是由脉冲或新鲜有机质或养分连续输入到土壤中，引起的土壤有机质（SOM）分解的短暂变化。PEs对于土壤中碳（C）和养分的循环至关重要，并影响大气二氧化碳通量——例如，正PEs导致SOM衍生的C即CO2或或氮 （N） 即铵的释放增加，而负PEs则相反。因此，揭示PEs的控制因素和生态过程对于维持长期土壤碳储存非常重要。在过去的二十年里，PEs一直是土壤生态学的研究热点之一，特别是在全球气候变化背景下。然而，迄今为止，大多数研究都考虑了添加化合物的类型和数量对激发效应的影响，但土壤特性，尤其是pH值的作用却被完全忽略了。

PEs的强度很大程度上取决于温度、土壤pH值、土壤湿度等非生物因素，微生物生物量、多样性和群落结构等生物因素，以及植物种类和生物量等。在这些因素中，pH值是调节各种生物地球化学过程的关键土壤特性，例如土壤中碳积累的微生物机制。因此，土壤pH间接影响SOM的分解，因为它决定了微生物生物量，群落结构和活性，酶活性，植物生长和生产力，SOM组成和特性，以及养分可用性。土壤pH值还可以通过控制SOM的溶解度和土壤养分来直接影响PEs强度。一般情况，土壤pH值在6和8之间时，PEs最佳。以前仅在三种土壤-引物组合上得到证明，由于微生物生物量和活性较低，酸性土壤中的PEs量降低。PEs还可能使微生物组成转向更强的真菌优势群落。

土壤pH值在引发中的作用没有得到充分的重视。大多数研究表明，SOM分解的PEs强度是基于土壤中CO2排放的变化。在pH低于5.5时，pH对CO2测量的影响可以忽略，因为H2CO3是主要的碳酸盐形式（>70%），因此SOM分解过程中产生的CO2可以作为CO2从土壤中自由释放量。考虑到30%的土壤水分条件和1–2μgCg−1的土壤h−1的CO2生产速率，小于30μMC的CO2溶解度可以在6分钟内饱和。然而，CO2的溶解度随着pH值的增加而增加。因此，土壤pH直接影响土壤中CO2的释放或留在部分。例如，在pH值非常低（pH=3.7）的土壤中，添加生物炭引起的PEs强度被高估，因为添加在生物炭灰中的碳酸盐被中和，随后以CO2的形式释放。相反，在pH高于7时，由于HCO3-高溶解度和与碳酸盐的交换，所产生的CO2将仅部分释放，从而导致PEs低估。因此，在pH高于7的土壤中，特别是在石灰性土壤中，基于CO2释放评估的PE强度将被低估，其中产生的13C或14C标记的CO2将与未标记的CaCO3溶解物HCO3-交换。

在这篇综述中，简要介绍了激发效应及其一些主要控制措施。然后，考虑pH对土壤性质的影响，评估了pH对PEs强度的影响和控制机制。最后，概述了土壤酸化过程和土地利用变化对土壤pH值的影响，以及对PEs的效应机制和强度。

3、土壤激发效应（SOIL PRIMING）

PEs是由响应C、N或其他营养物质（如P）输入的微生物活性的变化引起的，通过CO2流出或N矿化的变化来估计。然而，微生物代谢的激活和微生物生物量周转的加速也会增加CO2的排放和矿物氮的释放。在这些情况下，额外的CO2将产生表观PEs，而真正的PEs（SOM分解产生的额外CO2排放）必须与表观PEs区分开来。新鲜有机物的输入可以激活先前休眠的微生物，从而加速微生物对SOM的分解，这才是是真正的PEs。葡萄糖等简单化合物的输入可以快速激活快速生长的物种（r-策略），从而部分产生表观PEs。相反，复杂化合物的输入，例如秸秆和生物炭，可能会激活生长缓慢的物种（K-策略）并导致SOM分解，从而产生真正的PEs。

3.1、根际激发效应

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根据PEs的定义，新鲜不稳定有机碳输入土壤的质量和数量是PEs强度的关键调节因素。植物枯枝落叶和根系通过根际沉积释放的低分子有机化合物是根际PEs的主要触发因素——根际激发效应。土壤pH值影响根际沉积物的质量和数量。植物枯枝落叶和根际沉积物的化学性质，通过土壤pH值控制PEs的大小，因为植物吸收养分以及从土壤中去除养分都会受到pH值的强烈影响。

土壤pH值决定养分的生物利用度及其植物吸收率（图1），从而影响根系分泌物和PEs强度。例如，考虑到磷酸盐对铁（Fe）、铝（Al）和钙（ca）矿物的最低吸附性，最大磷有效性在ca的pH值为6.5。然而，植物根系吸收磷的最佳pH值在3-5之间，与土壤中的磷有效性不重叠。因为磷酸根离子的形式依赖于pH值，并且根更喜欢H2PO4−而不是HPO42−离子。因此，在pH低于6或高于7.5时，低磷有效性将增加有机化合物的根系渗出，提高微生物活性，从而提高PEs强度。

图1. pH值对激发效应的影响。最大酶活性、养分有效性和SOM稳定性的最佳pH值以黄色显示。相对酶活性、养分有效性和SOM稳定性由相应条带的宽度表示：条带越宽，酶活性、营养素有效性和SOM稳定性越高。

植物根系通过各种过程改变根际土壤pH值，进而影响PEs强度。这些过程（图2a）包括阳离子或阴离子吸收与无机离子（如H+、OH−和HCO3−）的释放相结合，以维持根中的阳离子/阴离子平衡；有机物释放，特别是在缺磷条件下，根分泌物和呼吸产生并释放CO2到土壤中；氧化还原耦合过程，如Fe和Mn的耦合还原/氧化以及H+的消耗/产生，以及根沉积物微生物同化过程中产生酸。根际pH可以比土壤pH低或高出1-2个单位，这反过来又会降低或增加根际的PEs强度。例如，由于施用NH4+肥，小麦和白羽扇豆根周围的pH值降低了0.16–0.38个单位，导致SOM的负根际激发效应。相反，施用NO3−肥后，根际pH值增加了0.19–0.78个单位，产生正PEs。

图2. 根际激发效应相关酸化过程和全球变化影响。（a） 从上到下的酸化过程包括：（i）N2固定，（ii）通过根系分泌物和呼吸释放CO2，（iii）根系吸收阳离子并释放H+离子以维持土壤中的阳离子/阴离子平衡，（iv）根系释放有机阴离子以调动养分，（v）根源碳微生物同化过程中产生酸，以及（vi）铁和锰的耦合还原/氧化以及H+的消耗/生产。线条的厚度表示各个过程的相对强度。（b） 全球变化自上而下的影响包括（i）土壤酸化，（ii）土地利用变化，以及（iii）二氧化碳浓度升高。梯形和线的厚度表示各个过程的相对强度。

3.2、土壤pH对土壤性质影响

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土壤pH值的变化会影响SOM的化学成分、稳定性和有效性（图3a），从而影响PEs。土壤pH值从6升高到10会加速颗粒有机物的分解。同样，由于微生物碳利用效率降低，高寒草甸土壤施氮引起的酸化降低了聚甲醛含量。土壤pH可以通过改变植物凋落物的质量和数量间接调节SOM的碳氮比。除了植物枯落物与适应不同土壤酸度水平的植被的性质不同之外，pH值还通过选择性地保留或代谢修饰特定的SOM成分，例如木质素纤维素、脂质等，直接影响SOM的组成。

土壤pH是SOM在金属氧化物和粘土矿物以及有机化合物和阳离子上吸附（sorption）作用的决定因素之一，因为pH控制着官能团的质子化以及粘土和金属氧化物的表面电荷（图3b）。Fe和Al氧化物的正表面电荷随着pH的降低而增加，有助于负电荷SOM的吸附（图3b），从而稳定SOM。这解释了在pH低于5时，有机化合物在Fe和Al矿物上的吸附密度更高的原因。土壤pH强烈影响有机化合物在矿物上的吸附/解吸速率和饱和水平。例如，Fe和Al氢氧化物对有机磷化合物的吸附速率随着pH的增加而降低。相反，钙（Ca）盐对有机磷化合物的吸附速率随着pH从7增加到10而增加。因此，土壤pH控制SOM的溶解度，从而控制PEs强度。

土壤pH决定了微生物介导的有机物分解过程，这是由于酶的最佳pH范围，从而决定了SOM的水解和氧化，以及微生物为调节其细胞中的pH而进行的能量投资以及养分释放到量。由这些过程控制的养分有效性反过来强烈调节微生物活性和植物生产力，从而调节PEs强度。因为H+离子通过水解聚合物，取代粘土和有机物可交换位点上的阳离子，以及定义Fe、Mn和Al的（羟基）氧化物的形式，直接和间接地影响有机化合物和营养物质的可用性——所有这些都取决于H+离子浓度。这些过程决定了营养物质的溶解度（图1），从而决定了微生物资源的有效化学计量比。

土壤pH控制微生物群落结构、多样性和活动，如生长、呼吸、外酶产生等，因此极大程度上决定了PEs。微生物群的活动具有最佳pH范围，因此，超出该最佳范围的土壤pH会降低微生物种群的规模、多样性及功能。例如，当pH从8.3降至4.5时，细菌的生长速度下降了五倍，而真菌的生长速度上升了五倍。酸杆菌喜欢酸性土壤（pH＜5），而放线菌在碱性土壤（pH＞7）中占主导地位。微生物活性和最大微生物多样性的最佳土壤pH值在6-8之间。大多数酶的pH值在4.5和7之间具有最高的活性（图1），预计在pH为6时具有最大的PEs强度。

图3.pH值对土壤有机质相对丰度、土壤中主要铁和铝（羟基）氧化物以及溶解有机质表面电荷的影响。（a） 矿物相关有机物（MAOM；红色）、颗粒有机物（POM；蓝色）和溶解有机物（DOM；黑色）的pH依赖性相对丰度。在pH<7（粉红色阴影区域）和pH>7（蓝色阴影区域）时，具有羧基（COOH-）和酚羟基（OH-）的有机化合物分别是SOM的主要成分。（b） 赤铁矿、三水铝石、无定形铁（Fe）和铝（Al）以及从新鲜枯落物或土壤中提取的DOM的pH依赖性表面电荷。

4、土壤pH值的影响（IMPACTS OF SOIL pH）

SOM分解的激发效应取决于SOM和添加的C或N的质量和可用性、微生物生理状态、微生物代谢和生活策略，以及土壤条件，例如土壤pH、水分、矿物学和质地，以及气候因素，如温度和降水。在这些因素中，土壤pH值是调节PEs强度的首要因素，因为土壤pH值决定了许多土壤的物理（聚集）、化学（SOM稳定、养分有效性、铁和锰还原以及SOM的水解和氧化）和生物（微生物群落结构和活性）特性和过程（图4），并调节植被生长、根系发育和根际沉积。因此，土壤pH通过上述和其他PEs机制以及土壤pH控制短期（几分钟到几小时）、中期（几小时到几天）和长期（几天到几个月）的PEs强度。土壤pH在估计PEs时也可能存在方法学问题。

图4.激发效应（PEs）机制对土壤pH变化响应的时间尺度。PEs机制包括化学、生物化学、微生物和物理过程。

为了评估pH和PEs之间的关系，本文通过谷歌学者收集了1980年至2022年发表的同行评审文章。当向土壤中添加简单基质时，SOM分解的最高激发强度在5至7的pH范围内是常见的（图5a）。复杂底物诱导的最强PEs通常在pH 5.5至7.5之间（图5a）。正PEs高达2000%，在pH约6.5时最常见（图5a、c、d）。在土壤pH值低于4.5和高于7时，由简单基质和复杂基质诱导的负PEs更常见（图5e，f）。这些发现证实了PEs强度对土壤pH的强烈依赖性。

图5.土壤pH值与激发效应的关系以及不同基质和生态系统之间的激发效应。(a)土壤pH值与简单（蓝色循环和实线）或复杂（红色三角形和实线）基质添加与激发效应之间的关系。(b) 在不同类型基质和生态系统中，响应有机化合物输入土壤的激发效应。方框侧面：平均值的标准误差；须：平均值的标准偏差；每个方框图内的实线：平均值。大写字母：简单底物和复杂底物之间激发效应的显著差异（p＜0.05）。小写字母：不同生态系统之间激发动效应的显著差异（p＜0.05）。（c，d）土壤pH值对简单和复杂基质添加的正激发效应之间的关系。虚线：数据分布边界。（e，f）土壤pH值对简单和复杂基质添加的负激发效应之间的关系。

4.1、激发效应取决于与土壤pH值的相关化学过程

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1、SOM稳定性

土壤有机质对矿物质的稳定是保护SOM免受微生物和酶分解从而降低PEs强度的关键机制。有机化合物直接与矿物表面络合（图6a）：（i）当矿物表面上的一个配体被另一个有机配体取代时发生的配体交换反应，（ii）带负电的有机化合物被带正电的矿物静电吸引，（iii）由于非极性化合物与水的不相容性，具有疏水部分（如OCH3-、CH3-和CN-）的有机化合物，从水溶液中分配到矿物上，（iv）多价阳离子桥接：有机化合物带负电官能团之间或带负电矿物表面与有机化合物之间的桥接，（v）金属氧化物与有机化合物的共沉淀，以及（vi）通过覆盖有机结构或用作胶结剂的矿物将有机化合物物理捕获在微团聚体中。由于所有这些SOM稳定过程都依赖于pH值，所以pH值的变化会在短期内间接影响PEs强度（图4）。

图6.矿物介导的土壤有机质（SOM）稳定和氧化机制以及铁（Fe）-水系统的pourbaix图。（a） SOM稳定机制包括配体交换（i）、静电吸引（ii）、疏水分配（iii）、阳离子桥接（iv）、共沉淀（v）和物理捕获（vi）。（b） SOM氧化机制包括微生物介导的Mn（IV）/Fe（III）还原和SOM氧化（i），以及通过沉淀聚合（ii）和邻苯二酚聚合（III）化学介导的锰（IV）/铁（III）氧化和SOM还原。沉淀聚合包括（1）有机化合物结合到Mn（IV）/Fe（III）氧化物表面，（2）从吸附的有机化合物到Mn（IV/Fe（II）氧化物的电子转移，（3）氧化的有机化合物和还原的Mn/Fe（Mn（II）/Fe）的溶解，和（4）在好氧条件下Mn（II）邻苯二酚聚合包括（1）邻苯二酚在Mn（IV）/Fe（III）氧化物表面上的氧化，导致Mn（IV/Fe（Ⅲ）还原为Mn（II）/Fe。（c） 铁（Fe）-水系统的波尔拜图。红线表示Fe还原/氧化的Eh阈值和pH值。

在这些过程中，通过配体交换吸附SOM是保护SOM在酸性条件下不分解的主要机制（图6a），从而降低PEs强度。这是因为SOM的化学吸附（例如配体交换）的能量远高于物理吸附（例如静电吸引和疏水分配）的能量（图7）。例如，SOM和Fe（III）氧化物在pH 3.7下通过配体交换形成的极性共价键的能量范围为18-46 kJ mol−1），而静电键、氢键和范德华相互作用的能量分别为<20 kJ mol–1 C、4-13 kJ mol-1和2-4 kJ mol-1（图7）。降低土壤pH有利于SOM通过配体交换与金属氧化物络合，从而提高SOM的稳定性并降低PEs强度（图7）。pH＜5.5时PEs强度降低证实了这一点（图5a）。相反，在中性条件下，氢键和范德华相互作用主导SOM吸附反应。

图7.基于结合能和土壤pH的主要土壤有机质（SOM）稳定过程，以及酸化对SOM有效性的影响，从而对SOM激发效应产生的影响。向上和向下的箭头方向分别表示正向和负向激发效应（PEs）。箭头长度：酸化（对于1个pH单位）对SOM稳定过程的相对影响强度，从而影响PEs强度。

所有矿物SOM络合过程都依赖于pH，因为金属和有机化合物的等电点和电荷强烈依赖于pH（图3b）。土壤pH值决定了有机化合物多个官能团的电离状态。因此，有机化合物对金属阳离子和矿物表面的化学反应性、土壤pH控制着矿物的类型和相对比例（图6c），颗粒聚集和胶体形成取决于土壤pH和离子强度。一般来说，金属（羟基）氧化物对SOM的吸附强度在低pH（<4）下更高，其中金属（氧）氧化物的表面电荷越来越正，有助于与带负电的有机化合物结合（图3b）。

配体交换强烈依赖于土壤pH，因为有机配体和矿物可变电荷表面之间的极性共价键只能在低于矿物氧化物电荷零点的pH下形成。无机配体的形式和溶解度取决于pH，这控制了无机和有机配体对矿物吸附位点的竞争力，从而控制了有机吸附质向溶液中的释放。例如，当pH从4增加到8时，通过配体交换吸附在蒙脱石上的SOM的量从60%减少到35%。在中性和碱性条件下，SOM与矿物之间的外层络合比在酸性条件下较弱，导致SOM吸附能力下降。这在一定程度上解释了微酸性和中性土壤的PEs强度高于强酸性土壤（pH<5；图5a）。

2、铁锰还原

土壤pH控制三价铁（Fe（III））和四价锰（Mn（IV））的还原（图6c），以及随后Fe（III）/Mn（IV）的溶解和SOM的释放，从而在短期范围内调节PEs强度（图4）。在缺氧条件下，Fe（III）或（Mn（IV））还原与SOM氧化耦合（图6c）对有机物分解的激发效应有着至关重要的影响。例如，Fe（III）还原与SOM氧化相结合，在森林土壤中占厌氧SOM分解的40%，在海洋沉积物中占90%。这是因为微生物在缺乏氧气和硝酸盐的情况下，从Mn（IV）和Fe（III）等可替代的末端电子受体获得能量，以进行生长和活动。

Fe（III）和Mn（IV）还原的机制包括微生物异化还原、氧化还原反应、质子促进反应和配体辅助反应（图6b），所有这些机制都依赖于pH值。异源性Fe（III）和Mn（IV）还原取决于土壤pH值，因为Fe（Ⅲ）-和Mn（Ⅳ）的还原取决于微生物丰度多样性和对pH值敏感性。

土壤pH值的降低提高了有机官能团（主要是羧基；图3a）的质子化，随后增加了H+和金属阳离子之间对有机化合物中结合位点的竞争，从而减少了有机化合物在金属氧化物上的沉淀。土壤pH决定了溶液中有机配体的组成、结构和浓度，从而通过配体辅助反应决定了Fe（III）和Mn（IV）氧化物的还原速率。例如，针铁矿吸附的羧酸盐量按以下顺序减少：具有相邻羧基的配体>具有相邻酚基的配体>相对于羧基邻位具有酚基的配位体。总之，所有这些与有机矿物化合物稳定性有关的化学机制都强烈依赖于土壤pH值，从而影响SOM分解的激发效应。

除了微生物介导的Fe（III）和Mn（IV）还原和SOM氧化（图6b）外，化学介导的无机土壤成分的还原，包括金属（羟基）氧化物（Mn（IV）和Fe（IV）氧化物；粘土矿物（蒙脱石、伊利石、高岭石）和原生矿物（铁绿泥石（含锰硅酸盐）、阳起石、角闪石、辉绿岩）可以催化某些有机化合物（酚类）的分解。在这些土壤成分中，Mn（IV）和Fe（III）氧化物的催化能力远高于其他替代电子受体。Mn（IV）/Fe（III）还原与SOM氧化的耦合主要通过两种机制发生：（1）沉淀聚合（图6b），（2） 随后的儿茶酚聚合（图6b），包括（i）Mn（IV）/Fe（III）氧化物表面上的非均相儿茶酚部分氧化，导致Mn（IV/Fe（Ⅲ）还原为Mn（II）/Fe。土壤酸化将增加化学介导的Fe（III）和Mn（IV）还原以及SOM氧化的速率，因为低pH条件有利于Mn/Fe氧化物和有机化合物的络合。

4.2、激发效应取决于土壤pH值的生化过程

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1、SOM的水解和氧化

土壤有机质分解是一个酶促过程——通过水解酶和氧化酶（活性氧氧化除外）。土壤酸度控制酶解聚合，这是SOM和植物枯枝落叶分解的限制因素。土壤pH通过调节胞外酶的产生和活性（图1），在中期尺度上控制PEs强度（图4）。这是因为土壤pH控制植物生长和微生物组成，从而控制同工酶的产生及其对总酶活性的贡献。土壤pH值决定了酶的构象和酶对粘土矿物、铁和铝（羟基）氧化物的吸附，以及底物的溶解度和可用性。土壤溶液中的H+活性强烈影响酶和底物官能团的电离，从而影响它们的亲和力，以及酶反应辅因子的溶解度和电离。所有这些机制都具有催化水解和氧化酶的最佳pH值（图1）。大多数水解酶和氧化酶在微酸和中性条件下具有最高的活性（图1）。这可以部分解释在5.5和7.5之间的pH范围内的最高PEs强度（图5a），并证实了酶对SOM激发效应的重要性。

2、养分有效性

养分有效性取决于土壤pH值（图1），通过以下机制对PEs强度产生长期影响（图4）。养分可利用性控制着植物的生长和生产力，从而控制着根沉积物和枯枝落叶进入土壤。养分可利用性决定了枯枝落叶的化学计量比（C:N:P:S），从而决定了微生物群落结构、多样性和活性的适应，从而决定微生物代谢机制和速率。养分有效性决定了根系和微生物之间的竞争强度，从而决定了植物和微生物的养分生态位以及微生物的代谢和策略。轻微的营养限制会增加根系生长和分泌物向土壤中的释放，这可能会增加PEs强度。例如，与富氮土壤相比，氮限制使北方松林土壤的根系渗出率增加了60%。添加蔗糖诱导的SOM激发效应强度遵循轻度营养（尤其是P）限制>高营养限制性>强营养限制的顺序。微酸性土壤中最高PEs强度（图5a）和中等营养限制（图1）的一致性证实了这一点。

微生物营养挖掘假说很好地解释了在中等营养限制条件下PEs强度的增加，该假说指出，微生物使用添加的底物作为C和能量源来分解难分解的SOM，以获得限制性营养。相反，高养分有效性可以通过减少微生物养分开采来降低PEs强度。强烈的营养限制通常发生在酸性和碱性土壤中（图1），由于微生物活性低和可引发的SOM含量低，PEs强度降低。

植物-微生物对养分的竞争依赖于pH，因为土壤pH决定了微生物群落的组成和活性，强烈影响植物生长、根细胞质膜、根膜转运蛋白活性和转运蛋白对化合物的亲和力，并控制协同转运蛋白如H+的浓度。例如，将土壤pH从7.6降低到5.1，玉米根系对氮的吸收增加了三倍多，但微生物对氮的摄取减少了13倍。在pH低于6或高于8的条件下，由于养分有效性低，根系微生物的激烈竞争降低了微生物种群规模，从而降低了PEs强度。

4.3、激发效应取决于土壤pH值的微生物过程

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土壤pH值强烈控制微生物群落结构，因为单个微生物群（尤其是细菌）的生长和活性，需要的pH值较窄，而养分的有效性和离子毒性影响土壤pH值。通常pH值介于5和7之间时，微生物生物量和活性最大。这与最高PEs强度一致（图5a）。土壤pH在分子、细胞、物种和群落尺度上调节微生物群落结构和活性。

在分子水平上，土壤pH调节基因表达、膜脂肪酸组成和代谢。许多微生物已经开发出一种依赖质膜H+-三磷酸腺苷（ATP酶）的系统，ATP酶催化ATP水解，挤出质子以维持细胞内pH和电荷。与最佳pH相比，在pH下降后，负责ATP酶产生的基因的表达将消耗六倍多的ATP。

许多代谢过程都是消耗质子的，吉布斯自由能（ΔG）随着H+浓度的增加而增加。例如，在pH 3和5下，硫酸盐还原菌介导的氢营养硫酸盐还原的ΔG分别为−198和−175 kJ mol−1（假设除H+外，所有反应物的浓度均为1 mM）。因此，与最佳pH条件相比，低pH条件下的能量需求更大，所以土壤酸化降低了PEs强度，

一旦土壤pH值低于或高于微生物细胞外的最佳pH值，就会发生微生物细胞内部的酸化或碱化。这最终会减少甚至抑制细胞生长、酶活性和细胞代谢。例如，具有未离解羧基的不带电羧酸可以自由扩散通过微生物细胞膜，随后在细胞中电离以产生降低细胞质pH的质子。在pH<3时，大多数微生物细胞无法去除细胞质中的乙酸和丁酸，从而抑制微生物代谢。因此，强烈降低pH，能够降低代谢速率，从而降低PEs强度。

微生物群落组成对pH变化的适应会对PEs强度产生长期影响（图4）。因为土壤pH强烈控制着微生物群落的组成，各种微生物物种的活性取决于添加基质的质量和数量。例如，酸杆菌和厚壁菌门的丰度随着土壤pH值的下降而增加，而放线菌和假单胞菌门的含量则相反。

土壤pH值决定了活性和休眠微生物的比例，以及真菌与细菌的比例，从而决定了PEs强度。因为土壤pH控制着活性微生物群及其库的大小、代谢途径和速率。添加的底物对细菌的激活（可能在PEs的早期产生明显的PEs）通常比真菌的激活（在PEs的后期诱导真正的PEs）更快，后者对总PEs有很大影响。在5.5至7的pH范围内，真菌/细菌的比例很高，这将增加PEs强度。类似pH范围下的最高PEs强度证实了这一点（图5a）。微生物活化包括三个阶段：（i）通过添加的底物刺激微生物生长和代谢，（ii）胞外酶的产生，以及（iii）随后的SOM激发效应。在这三个阶段，微生物丰度、群落组成以及SOM溶解度（图3a）取决于土壤pH值。例如，落叶林土壤和热带森林土壤中的细菌多样性分别下降了60%和26%，pH值分别从6.8降至5.1和5.5降至4.1。微酸性土壤（pH 6.6）中的微生物生物量C和N含量是强酸性土壤（pH 4.1）的两倍。因此，PEs强度在很大程度上受土壤初始pH的控制。

5、全球变化对pH和激发效应的影响

全球变化，如土壤酸化、土地利用变化和大气CO2浓度上升，都会影响土壤pH值和SOM的激发效应（图2）。

5.1、土壤酸化（Soil acidification）

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土壤酸化是一组持续进行的自然过程，例如导致初级和次级矿物风化和养分释放，但其影响只有几十年才能测量到。然而，各种人为活动，如施肥和其他农业实践、采矿、冶金过程等，大大加速了土壤酸化过程。例如，从1980年到2010年，中国的土壤酸化率增加了2.9倍（从2.6到7.6 keq H+ha−1 year−1）。当pH从6降低到3，从7.5增加到10时，SOM分解的激发效应强度降低（图5a）。因此，PEs强度可能在碱性土壤中增加，但在酸性土壤中随着酸化而降低（图2b）。

土壤酸化是由自然和人为过程引起的（图2a），而大多数自然过程都是由土地利用的变化、管理，特别是密集的氮施肥推动的。最密集的酸化过程是硝化。

基于氮肥（尿素）、氮沉积、豆类和相关或游离微生物的N2固定以及SOM矿化。一项对106项研究的荟萃分析发现，施氮使土壤pH值平均降低0.26个单位，这在草地上最为明显。根系吸收阳离子形式的营养物质会导致酸化，尤其是在根际，通过根系分泌H+离子来维持阳离子/阴离子平衡。与非根际土壤相比，根际土壤pH在全球平均低0.16个单位（Liu et al.，2022）。根际土壤和非根际土壤之间的pH差随着原始土壤pH值的增加而减小，并且在豆科植物下的土壤中比其他植物的pH差更高。

pH值在4.2至4.4之间的酸雨会在中性和碱性土壤中产生土壤酸化。由于根系和微生物呼吸释放CO2的溶解以及有机物和植物残留物的矿化而产生的碳酸会释放H+离子，从而降低土壤pH值。SOM矿化过程中产生的有机酸或根系释放的有机酸离解并释放H+离子，使土壤酸化。

其他过程包括通过作物收割去除碱性和浸出碱性阳离子，产生作为主要可交换阳离子的H+和Al3+离子，以及释放H+离子的各种氧化还原过程，如铁、锰和硫的氧化，导致土壤酸化。例如，在1980-2010年期间，中国作物收获引起的质子产量从1.2增加到2.3 H+ha−1年−1。几乎所有这些土壤酸化过程都受到全球变化的影响，在植被根际尤其明显（图2a）。

pH值低于5的土壤酸化，通过改变微生物群落结构（如真菌与细菌的比例），从而降低PEs的大小，并通过改变微生物代谢途径（从生长到维持呼吸），导致PEs机制或强度的变化。pH值低于5的土壤酸化，通过降低微生物生物量和活性来降低PEs强度，因为缓解酸性胁迫的生理适应会增加微生物C对能量生产的分配，以满足增加的能量需求。由于酶和/或底物在倍半氧化物表面的吸附，pH值低于5的土壤酸化降低了外酶活性和/或基质的可用性（图1-3），从而降低了PEs强度。

石灰可以抵消酸化对PEs的负面影响，可以通过施用石灰增加酸性土壤中SOM分解和CO2释放。从荟萃分析发现，这也是可以预测的，尤其是在pH值为4.5至6.5的土壤中（图5a）。然而，在强酸性土壤（pH＜4；图5a），土壤中的二氧化碳排放量保持不变甚至减少。通过施用石灰降低PEs可归因于（i）通过直接添加Ca2+离子增加有机化合物的沉淀和（ii）由于施用石灰促进土壤聚集，在团聚体中对SOM的保护更强。因此，通过施用石灰来控制土壤pH值对PEs的影响在很大程度上取决于初始土壤pH值。

5.2、土地利用变化（Land use change）

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PEs的大小在很大程度上取决于土地利用，因为SOM的存量、可用性和库的组成会发生变化。与草原（25%）和其他系统（41%）相比，最密集的PEs在农田中常见（142%），在森林中最低（4%）（图5b）。所有生态系统中的PEs值平均为正（图5b），这意味着微生物使用添加的新鲜有机化合物作为C和能源，以获得更多的活性，产生更多的胞外酶，从而加速SOM的分解。农田土壤比草地土壤具有更高的正PEs（图5b），证实了随着土地利用变化的加剧，有效碳产生强烈消耗。因此，从森林和草原等半自然系统到农田的土地利用变化将加剧SOM分解的正激发效应，从而加剧碳损失（图2b）。这也是酸性土壤中土地利用加剧导致的SOM分解和C损失增加的证实，酸性土壤的pH值增加到6.2以上。

SOM分解的激发效应从减少95%到增加1200%不等，这取决于土地利用的变化程度。因为土地利用决定了新鲜碳的输入，即枯枝落叶的质量和数量、根系渗出率和根际沉积物，并完全改变了微生物群落结构，从而控制了PEs机制和强度。与简单底物相比，复杂底物引发SOM分解的更高pH最佳值证实了这一点（图5b）。SOM稳定机制依赖于土地利用，从而影响PEs强度。

在荟萃分析中，森林（pH=3.9）的土壤pH值（平均值）远低于草原（pH=7.0）、农田（pH=6.5）和其他系统（pH=7.1）。因此，由土地利用变化驱动的pH值变化也调节C输入、矿化和稳定。在大多数土地利用变化的情况下，天然森林生态系统将转变为农田或人工林。由于大多数森林生长在酸性土壤上，pH值将被人工提高，例如通过石灰。因此，根据图5，预计PEs会大幅增加，SOM分解会加速，这不仅是因为团聚体破坏、强化曝气和较低的残留物输入等——在农田中是普遍存在——且在中性pH条件下更强的正PEs（图2b）。此外，pH>7.0的土壤（如钙溶胶等）及pH降低到6.0–6.5的土壤，也将提高PEs（图5a）。

5.3、大气中二氧化碳浓度升高 

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在过去的50年里，大气中的二氧化碳浓度增加了>90 ppm，预计到2100年还会增加300-600 ppm（RCP6.0情景）。CO2浓度的升高增加了植物的生长，并通过增加根际沉积间接增强了SOM分解的激发效应，从而增加了新鲜有机碳对土壤的输入。更多的碳输入增加了微生物的生物量和活性，因此由于植物吸收和微生物氮磷固定的增加，引发了根系和微生物之间对氮磷的激烈竞争。随后增加了养分利用率（图2b），并改变了微生物群落结构，尤其是外生和丛枝菌根群落，因为根的菌根化程度越高，CO2浓度越高。营养物的分解反过来又通过增加水解酶和氧化酶的活性来加速SOM分解，从而促进N和P的利用。氮限制刺激了钾策略微生物群落的生长，开始从难降解的有机物中获取氮，从而增加了氧化酶的产生。升高的CO2浓度通过增加HCO3−（一种主要的风化剂）的产生和根系分泌物（包括羧酸的释放）来加速矿物的生物风化。

大气中CO2浓度的升高是由于根系额外释放H+而使土壤酸化（图2b），尤其是固氮豆类，因为当固定的氮被根系用作NH4+时，根系吸收的阳离子比阴离子多，因此H+离子将被释放以保持电荷平衡。在二氧化碳升高的情况下，根系释放更多的羧酸，增加碳酸的产生，以及自养生物（根系）和异养生物（大多数土壤微生物）的呼吸加速使土壤酸化。在二氧化碳浓度升高的条件下，植物的水分利用效率更高，可以有条件地刺激碳酸的生产。例如，+200ppm的二氧化碳浓度升高使水稻的土壤pH在80天内降低了0.4个单位。CO2浓度升高引起的土壤酸化预计会降低pH＜5的酸性土壤中的PEs强度，但会增加pH＞7.5的碱性土壤中的PEs强度（图5a）

5.4、全球变化对pH和PEs影响的权衡

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尽管很难预测与pH依赖过程相关的全球变化对PEs的影响，但必须评估土壤酸化、土地利用变化、二氧化碳升高以及其他全球变化因素对pH和PEs的影响。pH值导致土壤酸度增加，将缓慢但持续地降低PEs的强度。对于已经呈微酸性（pH＜6）的土壤来说尤其如此。尽管有这种下降趋势，但施氮后PEs的短期变化仍将很常见，这与减轻N（和P）限制有关。相比之下，土地利用的变化是强烈的突变，它改变了整个生态系统，从而在很短的时间内引起SOM分解的PEs，但后果、影响很长。升高的CO2和随后的渐进式氮限制将持续增加PEs。因此，土地利用的变化和升高的CO2以及人为影响生物地球化学循环，将加速促进SOM分解的PEs。这些强烈的影响将掩盖氮施肥引起的土壤酸化的缓慢pH变化趋势和根系在二氧化碳浓度升高的情况下释放的羧酸现象。

土壤酸化、土地利用变化和CO2升高之间的相互作用强烈调节土壤pH值的变化幅度，从而引发SOM分解。在酸性土壤中，从原生森林到农田的土地利用变化伴随着施石灰，可能会延缓硝化作用和二氧化碳升高引起的土壤酸化，甚至增加土壤pH值。例如，从原生森林或类似稀树草原的生态系统到农田的土地利用变化，在3到70年的时间里，表层土壤（0–25cm）的pH值增加了0.77个单位，这将增加SOM分解的PEs强度（图5b）。尽管土壤pH值通常随着施氮而降低，但原始土壤pH值较高的草原和农田的酸化程度大于初始pH值较低的森林。由于CO2溶解度的增加以及碳酸的形成，CO2升高引起的土壤酸化程度随着原始土壤pH的增加而增加。从长远来看，从森林向农田和草原转变后，硝化作用和二氧化碳含量升高引起的土壤酸化将加速。尽管加速土壤酸化预计会降低PEs，特别是在酸性土壤中，但随着施氮和二氧化碳的增加，C和N限制的减少将提高微生物活性，从而引发SOM分解（图5b）。

6、总结和未来展望

SOM分解的激发效应在有机质矿化和稳定以及碳循环中起着至关重要的作用。土壤pH强烈控制PEs的大小，因为土壤、植物、微生物和SOM含量的各种性质和过程取决于pH。在全球范围内，pH在5.5–7.5之间是，PEs发生的最密集。最密集PEs时，最佳土壤pH取决于基质质量。当SOM分解由复杂化合物（例如植物残留物或生物炭）激发时，与葡萄糖、果糖、氨基酸等简单底物相比，PEs强度高出约0.5个单位。最高PEs强度在农田中很常见，与草地相比，森林中的PEs强度最低，这可以解释集约农业使用过程中可用有机物的耗尽现象。

PEs主要取决于土壤pH值，因为H+调节微生物群落结构、活性和代谢。H+浓度控制酶水解和氧化，它也控制SOM和植物枯落物分解。土壤pH值改变了多种营养物质的可用性，从而改变了根际沉积物和植物凋落物进入土壤的量。土壤pH强烈控制SOM与矿物质的各种络合过程，从而控制SOM的溶解度，以及SOM氧化与铁和锰还原的结合。

尽管PEs机制是基于能量边界，一方面取决于微生物和酶的活性，而另一方面则取决物理化学过程，但从未研究过土壤pH对PEs的影响机制（图6和图7）。根据土壤pH值分离这些物理化学和微生物过程对于了解SOM对未来气候变化的响应至关重要。这些研究还将解释SOM在生态系统和气候条件下对土地利用变化的脆弱性，因为它们受到土壤pH的影响。

具有最强正PEs（图5b）的农田土壤将定期进行石灰处理，可以抵消氮诱导的酸化效应。比较施用石灰和不施用石灰的土壤中的PEs，以获得SOM分解的直接影响，这一点至关重要。主要挑战是将区分石灰中和（一种化学过程）释放的CO2与微生物促进SOM分解量。尿素是农田中最常见的氮肥，由于其碱性，施用尿素会导致pH值短期升高，但后期硝化作用会大大降低土壤pH值。对同一土壤中的PEs进行调查，取决于短期和中期pH值的变化，可以解释同一微生物群落的SOM可用性，但这取决于土壤酸度。

尽管对根际PEs进行了大量研究，但在很大程度上忽略了根际PEs对根系周围强烈pH变化的响应。尽管豆类会使根际土壤强烈酸化，而一些禾本科植物，如玉米，会从根表面释放OH−，导致反酸化。通过非常相似的微生物群落组成，主要依赖于土壤，而不依赖植物特征，这为分析同一土壤上各种植物根际PEs的机制提供了一个很好的选择。

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https://onlinelibrary.wiley.com/doi/epdf/10.1111/gcb.17349

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