PNAS | 香港理工李向东等揭示全球空气细菌群落与地球微生物组和人类活动的互作...

刘永鑫Adam

于 2022-10-13 07:00:15 发布

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全球空气细菌群落全景图—与地球微生物群和人类活动的相互作用

Global airborne bacterial community–interactions with Earth’s microbiomes and anthropogenic activities

Article，2022-10-10，PNAS， [IF 12.78]

DOI：https://doi.org/10.1073/pnas.2204465119

第一作者：Zhao Jue（赵珏）

通讯作者：李向东；James M. Tiedje

主要单位：香港理工大学；密歇根州立大学

- 成果简介 -

2022年10月10日，美国国家科学院院刊Proceedings of the National Academy of Sciences (PNAS)发表了香港理工大学李向东课题组及合作者的研究成果“Global airborne bacterial community – interactions with Earth’s microbiomes and anthropogenic activities”。这项研究通过建立全球空气细菌综合图谱，发现近一半的空气细菌来源于周围环境，并且空气细菌主要受当地气象和空气质量条件的影响。在城市大气中，与人类相关的潜在病原体占整个大气细菌群落的比例较自然地区有显著增加。本研究阐明了空气细菌群落形成的机制，为预测其在气候变化中的演化提供了关键参考数据，并有助于评估大气环境对人体健康的影响。

- 引言 -

生物气溶胶在引导大气圈、生物圈和人类圈之间的微生物传播上起着至关重要的作用。作为生物气溶胶的重要组成成分，气载微生物可随环境的变化而呈现出不一样的结构分布模式。在全球范围内研究大气微生物群落结构、生物地理模式和潜在的驱动机制是深入了解大气微生物组的必要条件。此外，微生物并非孤立生存于环境体系中，它们之间具有包括互惠共生和相互竞争在内的多种生态关系。然而，大气环境作为重要的传播媒介，微生物在其中的复杂相互作用以及它们与其他生境中微生物的关联尚未明了。再者，已有证据表明人类活动可对空气中的细菌群落造成一定的影响，但现今仍缺乏从全球角度来探究人类活动对自然空气微生物群的改变及其相关机制的研究。本文从全球尺度上系统阐明了大气在促进地球微生物在不同生境间交流的核心作用，这有助于预测生态系统对环境变化的响应，如气候、空气质量、土地利用和人类活动等。

- 图文解读 -

我们分析了来自全球63个地点的370个空气样本的细菌群落，并构建了一个包含超过2700万个高质量16S rRNA基因序列的空气细菌数据库，发现中纬地区的微生物多样性最大。这与地球上另外两个主要的生态系统，土壤和海洋的微生物纬向分布一致，但与宏观生物的典型多样性随纬度递减的模式截然不同。之前的研究表明，土壤中微生物纬度多样性的主要驱动因素是pH值和温度，海水中是盐度和温度。尽管很多环境变量都可以影响空气中细菌的丰富度，但只有气温与纬度显著相关。因此，温度被认为是驱动大气细菌群落纬度多样性分布的最重要的因素，这与空气微生物垂直分层研究中气温对多样性的作用一致。因此，我们推断，在地球上三个最大的生态系统 (即大气、海洋和陆地系统)中，温度主导了微生物世界的均匀抛物线纬向多样性模式，并且由于强风、可侵蚀表面和空气质量，中纬度地区的细菌源强度可能更高。

全球空气中的细菌与其他生态系统密切相关。估算各种全球尺度生态系统中的物种数量可以表明类群之间的共性和稀有性，以及在空间、时间和丰度尺度上的相互联系。根据现有数据，我们基于对数正态模型，使用个体总丰度(N)和最优势分类单元(N_max)数量预测微生物丰富度。尽管全球空气中细菌(1.72×10²⁴ cells)的总数比其他生态环境(如土壤(9.36×10²⁸ cells)、淡水(4.70×10²⁵ cells)和海洋(4.68×10²⁸ cells)低1-3个数量级，但大气的估计细菌丰富(4.71×10⁸ ~ 3.08×10⁹)与水圈相当（图A）。相对于其他生境而言，大气环境并不利于微生物的生长和繁殖，因此大气微生物世界相对较高的多样性和复杂性，就必然有来自周围生境的贡献，以及与地表生态系统中微生物群的相互交换关系。

我们收集了地球微生物组计划中来自23个主要微生物栖息地的5166个环境样本，并与全球空气微生物样品对比，发现陆地空气表现得和与人类和动物相关的环境更相似，而近海空气与海洋系统的关系更密切（B）。为了进一步分析空气中细菌与其他生境细菌的相互作用，我们通过分层聚集算法构建了地球细菌共现网络。如图C所示，23个生境被分为三类：人和动物相关环境(Ⅰ组)、陆地自然环境(Ⅱ组)和海洋环境 (Ⅲ组)，该网络呈现出清晰的过渡：海洋-淡水系统-土壤和根际-人和动物相关生境。空气中的细菌群落似乎与其周围环境中的微生物密切相关，特别是在与空气接触面积较大的环境中（C），如海水，动物表面和人体表面(鼻咽和皮肤)。

尽管人类在城市和自然地区吸入的细菌种类数量相似(A)，但在城市空气中细菌群落的均匀度要低得多(B)，这反映在某些类型的细菌的丰度大幅增加。例如，具有一定致病性的两种典型共生菌，伯克霍尔德菌（Burkholderia）和假单胞菌（Pseudomonas）在城市地区的相对丰度分别为5.56%和2.50%，远高于背景地区(1.44%和1.11%)。城市中细菌对颗粒物质量的贡献则远远低于自然地区，这表明城市化增加了非生物微粒的比例，如颗粒物中的灰尘、煤烟（C）。尽管城市空气中的总细菌载量较低（D），但潜在病原体的相对丰度明显较高（E）。特别是有多重耐药性和毒性的ESKAPE病原体，包括粪肠球菌（Enterococcus faecium ）、金黄色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）、肺炎克雷伯菌（Klebsiella pneumoniae）、鲍曼不动杆菌（Acinetobacter baumannii）、铜绿假单胞菌（Pseudomonas aeruginosa）和肠杆菌种（Enterobacter spp.），在城市空气中的相对丰度远高于背景区域。我们认为，城市地区空气传播病原体的丰度和多样性的升高可能源于与人类有关的来源。此外，城市空气细菌群落共现网络的传递性降低和平均最短路径长度增加表明，人为影响破坏了网络结构的稳定性（F-H）。

揭示控制群落聚集的生态驱动因素是一个核心问题。如图A所示，全球细菌群落的变化受到扩散限制的强烈影响，在群落组装过程中表现出55.4-86.5%的相对重要性。从表层土壤（26.0%）到海洋（16.3%）和空气（10.9%）生态系统，确定性过程的重要性逐渐递减。此外，确定性过程对城市区域微生物群落组装过程的影响小于自然区域，如在城市大气中确定性过程的相对重要性城市高于近海和背景地区，并且确定性过程对表面土壤中微生物群落组装过程的重要性也从农田，草原到森林呈现逐级递增的现象（B）。频繁的人类活动会干扰自然环境，降低自然环境梯度，从而削弱环境因子对微生物的选择和作用。此外，不稳定的网络微生物结构也会导致随机性在群落聚集过程的重要性。

我们的研究结果清楚地表明，全球细菌群落受随机过程的强烈驱动，在大气、海洋和土壤生态系统中的相对重要性分别为89.1%、83.8%和74.0%（A&B）。此外，近一半的空气细菌（平均46.3%）来自其他环境，佐证了随机过程在形成群落聚集方面的突出作用。考虑到环境过滤（确定性过程）和源贡献（随机过程），我们进行了变异分区分析（VPA），以进一步探究形成全球空气中细菌群落的综合机制（C）。分析结果表明，空气细菌源分布对群落的影响最大，解释43.7%的结构变异，远高于空气质量（29.4%）和气象条件（25.8%）。值得注意的是，这三个主要因素组显著影响了整个社区，解释了80%以上的变化。由此可见，全球空气细菌群落主要受大气环境和周围生态系统细菌群落的影响。

- 结论 -

空气中的群落就像土壤和海洋环境中的细菌组合一样复杂和动态。在我们的研究中，空气中传播的细菌在地球微生物世界中的关键作用是根据它们与23个主要地表栖息地的细菌的密切相互作用以及其他生态系统对近一半空气中传播的细菌的贡献来确定的。尽管大气是一个自由流动的生态系统，能够跨越地理障碍进行远程运输及其他动态过程，但它的细菌群落结构似乎与相邻环境联系密切。人类活动对空气细菌的影响主要体现在生物量负荷减少、潜在致病菌丰度增加和菌群网络结构不稳定，这是由环境过滤效应降低和人类相关源贡献升高的驱动机制引起的。总之，该研究显示了空气在促进地球微生物群落交换方面的重要性，并为预测空气中细菌与环境变化，空气污染和区域或全球水平的其他人类活动的动态变化提供了理论基础。

参考文献

Jue Zhao, et al. Global airborne bacterial community—interactions with Earth’s microbiomes and anthropogenic activities. PNAS. 2022

- 作者简介 -

第一作者

香港理工大学

赵珏

博士

赵珏，博士研究生，本科毕业于南京大学，2018年加入香港理工大学李向东教授团队。博士研究主要专注于生物气溶胶的探索，包括1）大气微生物的宏观生态学，利用基因组学了解群落结构，探讨群落形成的潜在机制和微生物之间的相互作用；2）关注人为活动对生物气溶胶的影响；3）利用宏基因组学描绘空气传播耐药基因和致病菌耐药性对人体健康的威胁。

通讯作者

香港理工大学

李向东

教授

李向东教授是香港理工大学建设及环境学院院长、可持续城市发展研究院院长、土木及环境工程学系环境科学与技术讲座教授。长期从事区域性环境污染、城市空气和健康，以及土壤植物修复等方面的研究，关注高速发展及城市化进程所引致的环境变迁，着眼于大气颗粒物、土壤、沉积物、生物体中的微量金属、有机污染物和耐药性基因，以及它们对人体健康及生态系统的影响。在Environmental Science and Technology、National Science Review、Water Research等期刊上发表论文250余篇。主持多项国家科研项目，包括重大研究计划重点支持项目及集成项目、重大项目课题、973计划课题、杰青（海外）课题。目前担任ACS Environmental Au执行主编、Environmental Science and Technology副主编、以及多个国际知名环境、地学期刊的编委。李向东教授获得2022年国际地球化学学会（The Geochemical Society）Clair C. Patterson 奖，以表彰他在环境地球化学领域的重要贡献和创新突破。

密歇根州立大学

James M. Tiedje

教授

Tiedje教授是密歇根州立大学微生物学和分子遗传学、植物、土壤和微生物科学的荣誉教授，并曾担任美国国家科学基金会微生物生态学中心主任30年。他在微生物生态学、生理学和多样性方面具有重要贡献，特别是在氮循环、污染物的生物降解方面，以及在利用基因组学和宏基因组学了解物种形成、群落结构和功能方面。他曾担任《应用与环境微生物学》主编、《微生物与分子生物学评论》和《mBio》主编。他曾在美国国家研究委员会的生命科学委员会、环境保护署的科学顾问团和能源部的生物和环境研究咨询委员会任职。他是美国微生物学会(ASM)和国际微生物生态学学会(ISME)的主席。他是美国科学促进会、美国微生物学会、美国生态学会、美国土壤科学学会的资深会员，也是美国国家科学院院士。

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