运动学习的神经相关性：脑网络通信与局部振荡

摘要

通过训练学习新的运动技能，也称为运动学习，对日常生活至关重要。现有的训练策略建议通过密集的任务重复来诱发运动区域的局部激活，这与训练期间振荡幅度(事件相关功率)的变化有关。最近有研究提出了另一种可能影响运动学习的神经机制：功能连接(FC)调制，即不同脑区在训练前后的通信程度。本研究的目的是比较这两种神经处理类型对运动学习的影响。本研究测量了20名健康被试在手指敲击任务(FTT)前、中和后的脑电图(EEG)。结果显示，运动区、纹状体和内侧颞叶(MTL)的全脑α和β频段功能连接(FC)均可预测训练增益、长期技能(即平均运动表现)和技能巩固情况。训练期间的局部功率变化不能预测任何依赖变量。因此，在运动序列学习中，网络动态似乎比局部活动更为关键，因此训练方法应该侧重于促进网络间的交互，而不仅仅是增加局部皮层的激活。

引言

从出生一直到老年，运动学习在我们的日常生活中都至关重要。一项具有开创性的EEG研究显示，当参与者执行运动动作时，α(8-12Hz)和β(13-30Hz)频段的自发振荡幅值会降低。由于许多研究结果表明，α活动与抑制机制成正比，α功率下降意味着抑制控制减少，从而有利于激活的发生。此外，β功率的减少似乎反映了在学习新动作时运动皮层所需的高计算负荷。因此，这些与事件相关的α和β频段的功率变化被认为是运动区域局部皮层活动的指标。运动皮层的局部皮层活动调节与运动表现和学习有关。因此，目前的训练策略主要集中在通过强化、具有挑战性但可行的技能重复来诱导运动区域的最大激活。

数据处理方法的进步使得研究不同脑区之间的神经相互作用成为可能。跨区域神经交互与神经振荡的同步相关，即存在功能连接(FC)。在任务进行期间，功能连接似乎是支持认知表现的主要神经机制之一。越来越多的研究表明，静息态下的功能连接，即参与者没有从事明确任务时的功能连接，可以预测运动、感知和认知表现。在静息态下，我们的大脑似乎更倾向于使用α和β频段的功能连接来进行区域间的通信。Allaman等人(2020)显示，在视觉检测和运动规划任务中，行为表现最佳的是那些在静息态下全局α频段功能连接较高的参与者，这些参与者在相关脑区(视觉或运动皮层)与其他脑区之间具有较高的功能连接，但在任务期间的局部激活较低。这表明，静息态下的神经相互作用能够比传统的局部激活方式更有效地提高任务表现。最近的神经影像学研究也表明，任务期间的功能连接对认知任务的执行起着至关重要的作用。

静息态功能连接不仅与当前任务表现更好相关，而且与更好的学习效果相关。实际上，一些研究显示，α和β频段的静息态功能连接可以预测运动学习。以往的研究也证明了β频段功能连接与脑卒中后头几个月的运动恢复之间存在关联。一些研究还将任务期间的功能连接动态与学习过程联系起来。

综上所述，通过事件相关功率变化和FC测量的局部活动和网络活动是支持运动学习的两种神经机制。然而，由于早期研究将这两种机制分开考虑，它们对运动学习的相对贡献尚不清楚。在这里，本研究使用EEG来量化事件相关功率变化和α、β频段的功能连接，以预测学习效果。具体而言，本研究测量了运动序列学习任务(即手指敲击任务(FTT))之前、期间和之后的EEG。基于以往的研究结果和当前的运动学习模型，本研究假设静息态下的α和β频段功能连接、训练期间的α和β频段功能连接以及训练期间的事件相关功率变化能够预测运动学习效果。

方法

参与者

本研究招募了20名(13名女性；年龄为28.7±5.6岁)健康右利手参与者，他们没有神经或精神疾病病史。该样本量的选择是基于先前的研究发现，这些研究发现功能连接与行为之间的相关系数约为0.6，这使我们有大于80%的统计效能在p＜0.05的水平上检测到类似的关联。在进行实验之前，所有参与者都签署了书面知情同意书，并在实验结束后获得相应报酬。此外，参与者还被问及是否有弹钢琴的经验，如果有的话，练习了多少年。该实验程序得到了日内瓦州研究伦理委员会的批准，并按照《赫尔辛基宣言》实施。

实验程序

本研究采用手指敲击任务(FTT)进行实验。为了避免因任务执行而产生的变异性影响研究结果，所有参与者都使用了相同的序列。要求参与者使用左手(从小指到食指)在一个水平排列的按钮上重复一个给定的五项序列，按钮从左到右依次编号，位于Chronos箱(Psychology Software Tools；https://pstnet.com/products/chronos/)上。整个实验过程中使用了相同的序列(1-4-2-3-1)，并且使用E-Prime 2.0(Psychological Software Tools)进行设计。序列在参与者执行任务时持续呈现。使用128通道BioSemi ActiveTwo EEG系统(BioSemi B.V.)记录连续的EEG数据，采样率为1024Hz。

图1展示了该程序的示意图。实验开始时进行10min的闭眼静息态。随后，让参与者执行四个FTT模块：前测block、训练block、后测block和再测block。在后测block和再测block之间，采集了20min的闭眼静息态EEG数据。在测试期间，参与者需要用左手(从小指到食指)尽可能快速且准确地重复五项序列，每个试次时长为30s。两个试次之间有30s的休息时间。训练block旨在分析与动作开始时间锁定的神经活动。该block包含150个试次。每个试次由两个连续的序列组成，序列中的每个元素正确按下后会呈现一颗星星(反馈)。若按键错误，则参与者必须重新按键直到正确。试次之间设置了1.5s的延迟(从最后一次按键到下一个序列)，以最小化运动后的神经效应对下一个序列的影响。

图1.实验程序。

行为分析

主要的行为因变量是给定测试block中正确完成的序列数量(即，两次30s试次中正确完成序列的平均数量)。学习被定义为后测block和前测block表现之间的差异。长期技能水平通过前测、后测和再测block的平均表现来衡量。技能巩固则被测量为再测block和后测block表现之间的差异。

EEG源定位

通过目视检查去除伪迹，例如眼动、眨眼、线噪声和肌电等伪迹——对于静息态数据移除噪声数据段，并对训练任务中记录的数据使用独立成分分析(FastICA算法)去除相关伪迹成分。对信号大部分时间段内噪声较大的电极从数据中移除。

在MATLAB(The MathWorks)中使用NUTMEG工具箱及其功能连接映射工具箱进行源成像。基于Helsinki BEM库和NUTMEG的NUTEEG插件，使用边界元头部模型计算引导场。头部模型是基于每个参与者的个体T1 MRI创建的，在灰质中以10mm网格间距定义解点。对α(8-12Hz)和β(13-30Hz)频段的脑电信号进行带通滤波，应用汉宁窗，傅里叶变换，并使用自适应滤波器投影到灰质体素。

对感兴趣区域(ROIs)进行解剖学定义。根据以往FTT研究结果和当前运动序列学习模型，本研究先验地定义了以下三个解剖学ROIs：右侧初级运动皮层和背外侧前运动皮层、右侧纹状体(壳核和尾状核)，以及右侧MTL(海马和海马旁回)。本研究使用Mars图谱来定义运动区，使用自动解剖标记(AAL)图谱来定义纹状体和MTL。

静息态FC

将去伪迹后的静息态数据分割成300个不重叠的1s时段。使用相干性虚部(IC)的绝对值来估算功能连接(FC)，其值取决于相位差在时间窗内的稳定性。IC是一种测量FC的频谱方法，它不考虑零相位滞后相干性，因而对容积传导或逆解空间泄漏引起的伪影或偏差更具稳健性。将每个体素的全局功能连接计算为加权节点度(WND)，即其与所有其他皮层体素的IC之和。WND量化了特定区域对整个大脑网络的重要性。这种方法能够反映个体间功能网络结构的差异，并且在一定程度上捕捉多个脑区之间的互动。功能连接值可能会受到EEG信噪比的影响。为了最小化这一潜在混淆，本研究通过计算Z分数来标准化WND值。这是通过从每个体素的WND值中减去该被试所有体素的WND均值，并除以所有体素的标准差(SD)来实现的。ROI的功能连接值是通过对相应体素的标准化WND进行平均得到的。

本研究主要分析α和β频段的功能连接，因为一些研究表明，这些频段的静息态功能连接可以预测运动学习。此外，α是静息态下的主要频率。

任务态FC

为了研究训练期间神经交互的时间进程，本研究使用了事件相关功能连接(FC)分析。事件相关虚部相干性(ERImCoh)已被证明是刺激诱导功能连接的一个良好度量指标。它的计算方式与静息态功能连接类似，只不过相干值是通过对FTT训练的不同试次进行求和得到的，从而实现了更好的时间分辨率。每个被试平均有114个干净试次。为了在被试之间获得类似数量的试次，本研究根据α频段与其他频段的幅值比选择并分析了100个试次，旨在选择那些噪声最小的试次，排除肌电或眼电干扰。对于每个试次，将预处理后的数据分割成125ms的时间窗。考虑到被试之间反应时的差异，本研究针对特定事件选择了三个时间窗：提示出现、第一次按键和最后一次按键。在这些事件之间，为每位被试定义了相同数量的时间窗，时间窗的间隔是固定的。这些时间窗的重叠程度因个体反应时间而异，以确保所有被试的时间窗总数相同，并与这三个关键事件对齐。

此外，本研究通过计算序列提示出现前625ms到375ms之间的ERImCoh值来获得基线期的FC。然后，计算每个活动时间窗的ERImCoh(训练期FC)与基线之间的差值。将第一次按键和最后一次按键之间时间窗的ERImCoh值进行平均得到最终的训练期FC值。

与事件相关的功率变化

训练期间的任务诱导功率调制通过计算源水平上125ms时间窗的平均均方根来得出。计算每位被试在100个无伪迹试次中的平均功率，并减去基线值。首先计算与事件相关的功率频段分解，以检查功率数据的可靠性。训练期间α和β频段的最终功率值通过对第一次按键和最后一次按键之间时间窗的功率值进行平均来计算得到。为了接近正态分布，本研究对功率值进行了对数变换。

统计分析

所有统计分析均使用MATLAB 2018b的统计工具箱完成。为了评估运动学习和巩固效果，本研究采用重复测量方差分析(RM-ANOVA)对每分钟正确完成的序列数进行分析，其中测试block(前测、后测、再测)作为被试内因素。显著性水平设定为 p＜.05(双尾)。为了校正多重比较并找到学习、长期技能和技能巩固的独立预测因子，本研究采用了逐步线性回归方法，从局部和网络测量数据中进行多变量分析。

结果

行为结果

图2显示了每个测试block(前测、后测和再测)和每个被试每分钟正确完成的序列数。RM-ANOVA结果显示，测试block的主效应显著(p＜.001)。进一步t检验显示，被试的每分钟序列数从前测到后测(p＜.001)，以及从后测到再测(p＜.001)均有显著提高，表明发生了序列学习和巩固。

图2.FTT中的行为结果。

事件相关功率

图3展示了学习过程中事件相关功率的平均变化情况。可以观察到，在训练期间出现了α和β频段的去同步化现象。

图3.训练期间与事件相关的功率变化。(A)运动ROI，(B)纹状体ROI，以及(C)MTL ROI。时间点0表示按下按钮。

学习的预测因素

表1显示了对学习进行的多元逐步线性回归模型的输出结果。分析结果表明，较好的学习效果与静息态下运动区域(图4D)(p=.021)以及训练期间MTL区域(图4E)(p＜.001)较高的α频段功能连接相关。此外，训练前后MTL区域的静息态β频段功能连接的下降可以预测学习效果(图4F)(p=.005)。值得注意的是，训练期间α和β事件相关功率的变化均未能预测学习效果(p＞0.14)。

表1.学习的预测因素。

图4.学习的神经预测因子。

长期技能的预测因素

表2显示了对长期技能进行多元逐步线性回归的分析结果。较好的长期技能与以下因素相关：训练前静息态下运动区域较高的α频段功能连接(图5D)(p=.017)、训练前静息态下纹状体较低的α频段功能连接(图5E)(p=.003)、FTT训练期间运动区域较高的β频段功能连接(图5F)(p=.036)，以及更多的钢琴演奏年限(图5G)(p=.009)。训练期间的α和β事件相关功率变化并不是显著的预测因子(p＞0.13)。

表2.长期技能的预测因素。

图5.长期技能的神经预测因子。

巩固过程的预测因素

表3显示了对巩固过程进行多元逐步线性回归分析的结果。学习前后右侧纹状体的静息态功能连接增加(α频段功能连接变化)与巩固过程相关(p=.001)(图6C)。此外，训练期间纹状体的功能连接减少(p=.045)与巩固过程之间存在一定的预测关系(图6D)。训练期间的功率变化(α频段和β频段功率)(p＞.66)、训练后20分钟的静息态功能连接变化(α频段功能连接变化)(p＞.58)，以及钢琴演奏年限(p=.76)均未能显著预测巩固过程。

表3.巩固过程的预测因素。

图6.巩固过程的神经预测因子。

由于EEG的空间分辨率有限，特别是对于大脑深部区域，本研究进行了验证以确保结果不是由于不同脑区之间的空间信号泄漏所致。在使用偏相关去除其他感兴趣区域的共享方差后，涉及纹状体或MTL的所有相关性仍然显著(p＜0.026)，这表明两个区域对源定位EEG有不同的贡献。

结论

本研究是首个旨在评估局部活动(即事件相关功率变化)和网络活动(即功能连接)对运动序列学习影响的研究。研究结果显示，网络活动(而非局部激活)能够预测学习效果。这与一些模型的结果相一致，这些模型表明网络活动(例如前额叶-纹状体网络)比局部活动更为关键，同时这些结果也挑战了需要最大化局部皮层激活以获得训练增益的传统观点。网络相互作用(特别是在α和β频段)与健康人脑以及脑损伤患者的多种功能表现相关，包括运动、语言、空间注意力、记忆和视觉。此外，从治疗的角度来看，训练技术应侧重于促进网络交互，而不是仅仅诱发局部运动区域的激活。

参考文献：Anaïs Mottaz, Branislav Savic, Leslie Allaman, Adrian G. Guggisberg; Neural correlates of motor learning: Network communication versus local oscillations. Network Neuroscience 2024; 8 (3): 714–733. doi: https://doi.org/10.1162/netn_a_00374

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