文献阅读：丛枝菌根共生缓解植物盐分胁迫：目前的认识和新的挑战

丛枝菌根共生缓解植物盐分胁迫：目前的认识和新的挑战

原文链接: Mitigation of Salinity Stress in Plants by Arbuscular Mycorrhizal Symbiosis: Current Understanding and New Challenges

摘要

现代农业面临着确保全球粮食安全和以可持续的方式实施粮食安全的双重挑战。然而，可耕种地区迅速扩大的盐度胁迫对作物产量构成了重大威胁。在用于减少盐度负面影响的各种生物技术技术中，丛枝菌根真菌（AMF）的使用被认为是生物改善盐度胁迫的有效方法。AMF内含一系列生物化学和生理机制，这些机制以协同的方式发挥作用，为宿主植物提供更高的耐盐性。一些众所周知的机制包括改善营养吸收和维持离子稳态、优异的水分利用效率和渗透保护、增强光合效率、保护细胞超微结构和增强抗氧化代谢。过去十年的分子研究进一步阐明了菌根植物改善盐胁迫的过程。参与的AMF诱导参与Na+向土壤溶液析出？？、K+获取（通过韧皮部吸收和排除）和释放到木质部的基因表达，从而保持有利的Na+∶K+比例。AMF定殖不同程度地影响质膜和液泡膜水通道蛋白（PIP和TIP）的表达，从而改善植物的水分状况。AM（丛枝菌根）的形成增强了植物修复光系统II（PSII）的能力，并通过提高叶绿体基因的转录水平来提高PSII在盐胁迫条件下的量子效率，叶绿体基因编码参与激发能转移的天线蛋白。此外，AM诱导的植物激素（包括三羟内酯、脱落酸、赤霉酸、水杨酸和茉莉酸）的相互作用也与耐盐机制有关。本文综述了AM诱导植物耐盐性的生理、生化和分子机制的主要研究进展。该综述确定了AM在缓解植物盐胁迫以提高作物生产力方面的应用所面临的挑战。

关键词

抗氧化剂，丛枝菌根真菌，水通道蛋白，离子稳态，光合效率，渗透平衡，盐度

引言

总述土壤盐分升高的原因及影响

在世界范围内，土壤盐度正成为一个重大问题，因为它在所有气候条件下都会遇到。在土壤中存在的各种盐中，NaCl是最普遍的一种。由于自然（初级）或人为（次级）过程中的盐沉积，土壤盐化。主要过程包括母岩风化、海水沉积和大气沉积。次要过程包括排水设施差、用微咸水灌溉、长时间连续灌溉、水管理不当以及灌溉农业中的方法。此外，种植根系较浅的一年生植物来代替根深蒂固的多年生植物，会提高地下水位，导致盐水上升。据预测，100多个国家的约10亿公顷土地会遇到盐度问题。土壤盐度正在迅速增加，估计每年增加30万至150万公顷农田，从而使作物产量减少20%以上。它还使另外2000万至4600万公顷的生产能力下降。另一方面，地球上有77亿人口，每年新增8300万人，增长率为1.09%。因此，在耕地减少的情况下，为不断增长的人口实现粮食安全是现代农业最重要的任务之一。

简述盐分升高对植物的不利影响

土壤中的高盐沉积会导致渗透和特定的离子效应，从而进一步导致植物的次生氧化应激。因此，盐度对植物的发芽、生长和繁殖产生了不利影响，从而降低了作物产量。

简介植物的应对策略

植物已经进化成一个高度灵活的系统，可以调整其形态、生理、生化和分子机制，以在不断变化的环境中生存和维持。
为了应对土壤高盐问题，植物表现出生长可塑性（形态和发育模式的变化）、相容渗透液的积累以维持膨压并防止超微结构损伤、离子稳态、对水分吸收的调节和提高水分利用效率、增强光合作用、通过抗氧化酶和分子对ROS（活性氧）的解毒，以及植物激素的诱导。然而，这些适应性策略在应对快速增加的盐度方面效率低下。
丛枝菌根真菌与80%的陆地植物的根建立共生关系。这种共生关系构成了一个独特的系统，在吸收和转移土壤中的矿物质营养方面比单独的根系更有效。AMF的植物相关基质外菌丝可以延伸到100 m /g的土壤（每克100米，指土壤孔洞间隙？）中，并增强植物探索土壤的能力。这些菌丝比根更细，因此有利于挖掘充满水的孔隙，否则根就无法进入这些孔隙。
因此，AM可以促进植物中的几种机制来管理盐胁迫。

1. 改善营养物质的获取并维持离子稳态；
2. 提高植物的水分吸收并维持渗透平衡；
3. 诱导抗氧化系统以防止ROS的损伤；
4. 保护光合装置并提高光合效率；
5. 调节植物激素谱，以最大限度地减少盐对生长发育的影响

• 

• 非菌根和菌根植物在盐胁迫下的差异反应。

  • 土壤中盐分的积累造成了养分吸收和运输的竞争。这导致植物离子组成失衡，从而影响植物的生理特性。AMF增加了植物根系探索(接触)的土壤体积，上调了几种阳离子转运蛋白，从而提高了养分吸收，并保持了离子稳态。
  • 盐度降低了土壤的水势，由于水分吸收减少，导致细胞脱水。AM通过介导渗透液的积累来抵消这种影响，也通过提高根系的导水性来改善植物的水分状况。
  • 盐度由于ROS（活性氧）的产生和抗氧化剂的猝灭活性的不平衡而诱导氧化应激。已知AMF可以改善植物的酶促和非酶促抗氧化系统。
  • 光合作用也受到盐度的负面影响。AM对盐胁迫下的光合作用有积极影响。总的来说，AMF改善了植物在盐胁迫下的表现。
    这些效应协同作用，提高植物对盐度胁迫的抵抗力。与NM（非菌根）植物相比，M（菌根）植物表现出的植物生长改善可以评估这些改善效果。在过去十年中，在理解这些机制方面取得了重大进展。这篇综述全面涵盖了接种AM真菌并暴露于盐胁迫的植物中发生的所有生化和生理变化。它基本上评估了过去十年在更好地理解有助于缓解M植物盐胁迫的机制方面取得的进展。这些包括:

• 通过调节转运蛋白在M植物中产生更高的K+：Na+比率和更高浓度的N的分子基础；

• 通过质膜和液泡膜水通道蛋白基因（PIP和TIP）的差异调节维持有效的水分状态；

• 通过上调RuBisCo(核酮糖1,5-二磷酸羧化酶，RUBP羧化酶)基因来阐明更好的光合效率；

• 通过上调编码PSII的D1和D2蛋白的基因来保护PSII；

• 更新了AM在受盐胁迫的植物中影响植物激素相互作用的作用；

• 确定了对机制理解的差距，并提出了未来研究中需要应对的研究挑战。

菌根植物耐盐性的机制

植物耐受盐度胁迫的能力通常根据产生的生物量来评估。
几项研究强调，与非菌根植物相比，丛枝菌根真菌通过更高的生物量赋予寄主植物耐盐性。丛枝菌根真菌定殖增强了胡芦巴、水稻、紫花苜蓿、陆地棉、沙枣和菊花的生物量。更高的生物量随后导致Na+和Cl-的稀释，并表现为更好的作物产量。

植物根结构的改变

根系是负责吸收水分和养分的植物结构，对增强植物对盐胁迫的抵抗力至关重要。它也是调节盐获取和转运的器官。在根际存在盐的情况下，盐诱导的细胞分裂和根表皮细胞伸长受到抑制，植物的主根生长下降，而侧根发育开始。事实上，AMF定殖可以根据时间和空间的要求通过改变根的结构来提高植物的适应能力。Wu等人观察到，与NM柑橘类植物相比，M类植物的根的长度、表面积和投影面积更多。Kumar等人报告称，与NM麻疯树植物相比，M植物的根长和生物量更大。在胡卢巴、苜蓿、Ephedra aphylla(麻黄？)和西葫芦中也有类似的观察结果。更好的根系使植物能够追踪非盐碱地区的水和矿物质，直到开发盐碱地区变得不可或缺。

营养获取和离子稳态

土壤中过量的盐(Na+和Cl−)通过在植物吸收、转运或分配过程中施加竞争影响养分的有效性。因此，土壤溶液中高Na+和Cl -浓度可能抑制养分相关活动，并导致Na+:Ca2+、Na+:K+和Ca2+:Mg2+的不期望比例。这种现象会导致植物离子组成失衡，从而影响植物的生理性状。然而，AMF的定植已被证明可以改善在盐碱地中生长的寄主植物的营养吸收并维持离子稳态。事实上，据评估，AMF的胞外菌丝可以分别提供高达80%、25%、10%、25%和60%的植物P(磷)、N(氮)、K(钾)、Zn(锌)和Cu(铜)。AMF定植也影响植物中有机酸和多胺的浓度和分布。有机酸在降低土壤电导率和提高土壤氮、磷、钾有效性方面发挥着重要作用。多胺通过促进植物细胞对养分和水分的吸收来帮助保持离子稳态。

磷

盐碱化使植物无法获得磷，因为磷与其他阳离子（如Ca2+、Mg2+和Zn2+）的沉淀取决于土壤环境的pH值，从而在植物中产生盐诱导的磷缺乏。这导致植物生长发育迟缓，老叶过早死亡。然而，AMF可以显著改善磷的获取，从而使寄主植物更好地生长发育（表1）。

• M植物中磷获取的增强归因于——
  • 由于菌丝分泌酸性和碱性磷酸酶，将磷从结合形式中释放出来，从而增加了土壤中磷的有效性；
  • 通过在菌丝内形成多磷酸盐来维持固有磷酸盐浓度（Pi）；
  • 由于高亲和力磷酸盐转运蛋白基因（GvPT、GiPT和GmosPT）的表达，增强AMF在较低阈值下吸收P的能力；
  • 磷向根部的持续运动，因为AMF能够比根部积累大量吸收的磷。
• 因此，在M植物中，有效的磷吸收有助于——
  • （i）保持细胞膜的完整性；
  • （ii）减少离子的泄漏；
  • （iii）液泡中有毒离子的区室化；
  • （iv）选择性吸收离子，从而减少盐度的不利影响。

钠钾比例

钠离子和钾离子由于其相似的物理化学性质，在转运位点竞争进入症状。因此，在根际Na+浓度非常高的盐渍土中，K+的吸收面临着来自Na+的激烈竞争，最终降低了胞质溶胶中K+∶Na+的比例。细胞中低K+:Na+比例随后破坏蛋白质合成、酶活性、光合作用、膨压维持和气孔运动。Na+也改变了根膜的完整性和选择性。植物中Na+:K+比例高表明胁迫水平较高。因此，植物必须始终保持低Na+:K+，才能抵抗盐度的有害影响。有利的K+:Na+比例的一个显著优势是通过抑制Na+进入光合组织来保护光合组织，这是糖生植物克服盐度胁迫的关键特征。事实上，光合器官是维持理想的K+∶Na+比例的主要部位。这反过来决定了植物在盐条件下的光合能力，从而决定了植物的发育和生产力。
在已报道的研究中，菌根植物至少在盐胁迫条件下表现出比NM植物更高的K+：Na+比率（表1）。M植物可以控制Na+向地上部分的迁移，并调节Na+的内部浓度。这归因于M植物将Na+螯合到液泡中或将其从胞质溶胶中排除的能力。Na+在质外体中的毒性作用相对于细胞质较小。此外，AM有助于寄主植物从木质部回收Na+，并将其从光合组织转移到根部。在这方面，值得注意的是，与NM植物相比，M植物具有额外的优势，因为盐度在参与的AMF中诱导了glomalin的积累。Glomalin是一种糖蛋白，被描述为热休克蛋白60（HSP60）同源物，并被假设参与降低由于Na+介导的蛋白质错误折叠引起的胞质损伤。盐度与Glomalin含量之间的强相关性只会加强我们对盐胁迫下植物AM保护的理解。
最近的研究解释了M植物中高K+:Na+比例的分子基础。

• 菌根水稻植物能够通过上调OsNHX3（钠/氢交换剂）将Na+划分到液泡中，并通过OsSOS1（盐过度敏感，钠氢交换）和OsHKT2、1（高亲和力钾转运蛋白）的高表达介导Na+从细胞质流出到质外间隙。

  • NHX是存在于根和叶中的液泡Na+/H+反转运蛋白，有助于将Na+螯合在液泡中;
  • SOS1是质膜Na+/H+反转运蛋白，负责从质膜外的胞质溶胶中分泌Na+，在根和芽中重新分配，并抑制它们进入光合器官;
  • HKT是Na+/K+转运蛋白，负责将Na+从光合组织转移到根，并从木质部吸收Na+（图2）。
  • 有人提出，SOS1和HKT的功能是同步的，以实现Na+稳态和植物器官之间的分配。
    此外，应激水平对调节HKT基因的表达至关重要。例如，在75mM NaCl下，M株水稻中的OsHKT15基因表达增加了7倍；然而，在盐度较高的NM植物中，其表达或多或少保持不变。

• 在刺槐根中，在盐度胁迫下，AM共生能够将Na+从根细胞中排除，从木质部中卸载Na+，并将K+转移到芽中。

  • 这些效应与根RpSOS1、RpSKOR和RpHKT1的上调有关。
  • SKOR（外向整流K+通道）参与K+通过木质部向茎的易位（图2）。

• 

• 转运蛋白在盐胁迫植物中维持有利的K+：Na+比例的作用。盐度使土壤中的Na+和Cl-浓度更高。这导致了植物对离子吸收的不平衡。Na+和K+具有相似的物理化学性质，因此在它们的运输位点竞争进入根系症状。盐胁迫导致Na+吸收增加，从而其细胞组成增加，导致酶活性、蛋白质合成、膨压维持等的破坏。

  • 植物通过激活某些阳离子转运蛋白来维持较低的细胞Na+含量，如NHX（钠/氢交换剂）、SOS（盐过敏感），SKOR（外向整流K+通道）、HKT（高亲和力钾转运蛋白）和AKT（内向整流K+渠道）。
    • NHX是液泡性Na+/H+反转运蛋白。它们通过将Na+螯合在液泡内，有助于维持较低的细胞Na+含量。
    • SOS1是一种从胞质溶胶中挤出Na+的质膜Na+/H+反转运蛋白。它有助于Na+在根和芽中的重新分配。
    • HKT是Na+/K+转运蛋白，其作用是从木质部流中去除Na+并将其转运到木质部薄壁组织中。
    • SKOR介导K+通过木质部向茎的易位。AKT是一种存在于韧皮部的K+通道，介导K+向枝条的流入。

氮

植物以硝酸盐（NO32−）和铵（NH4+）离子的形式吸收氮。然而，盐度条件通过固定它们来干扰它们的吸收。当NO32−的吸收受到Cl−的挑战时，NH4+的吸收在膜上面临来自Na+的竞争。
氯化钠竞争抑制硝酸铵的吸收
盐诱导的膜蛋白破坏改变了质膜完整性，也会影响NO32−和NH4+的摄取。
这种竞争导致NO32−从土壤到根部的低通量，导致NR(硝酸还原酶)的活性降低，因为它是一种底物诱导酶。几项研究报告称，AMF定殖有助于在胁迫条件下增加氮的吸收（表1）。事实上，据报道，AMF菌丝提供了高达25%的植物氮（Marschner和Dell，1994）。M植物对硝酸盐吸收的改善归因于AMF促进了膜稳定性的维持和NR活性的增加。

• M植物中较高的NR活性可以解释为——
  • （i）对酶的持续磷酸盐供应；
  • （ii）由AMF的基质外菌丝体介导的较高的硝酸盐通量（底物）；
  • （iii）NR活性的调节。
  • 最近，Felicia等人证明，在盐胁迫下，M植物对氮的吸收更高是由于硬粒小麦植物（以非规则根噬菌和漏斗状苔藓菌的混合物定植）中硝酸盐（NRT1.1、NAR2.2）和铵转运蛋白（AMT1.1和AMT1.2）的表达更高。
    • NRT1.1是一种双亲和力转运蛋白，负责根中低亲和力和高亲和力硝酸盐的吸收
    • NAR2.2是一种通过与参与有效NO32−转运的基因积极相互作用而参与HAT（高亲和力转运系统）的蛋白
    • 然而，在先前的一项研究中，观察到只有在氮限制条件下生长时，AMF共生才会显著上调小麦硬粒中NRT1.1、NRT2、NAR2.2、AMT1.2和AMT2.1的表达。

钙钠比和钙镁比

测量植物盐胁迫的参数之一是确定Ca2+:Na+的比例。

• 在盐胁迫下，根际Na+浓度升高，通过取代细胞壁和质膜中的Ca2+，阻碍了Ca2+的吸收。这导致较少的Ca2+易位，从而降低盐胁迫植物中的Ca2+:Na+比率。低Ca2+:Na+比率会降低导水率和细胞膨压，并干扰Ca2+信号传导。
• Ca2+的摄取也受到Mg2+存在的挑战。
  • 镁是一种常量营养素，是叶绿素分子的中心离子。它负责收集光合作用所需的光。它也是许多酶（如RNA聚合酶、磷酸酶、羧化酶、ATP酶、蛋白激酶和谷胱甘肽合成酶）正常功能所必需的。
  • 几项研究报告称，在盐胁迫条件下，植物中的Mg2+浓度降低（表1）。然而，M植物比NM植物具有更高浓度的Mg2+。
    值得注意的是，尽管M植物比NM植物积累了更多的Mg2+，但在盐胁迫条件下，通过提高Ca2+的吸收，M植物也表现出了理想的Ca2+:Na+比率。这种AM效应尚待理解，需要进一步的研究来揭示所涉及的机制。

微量营养素

植物对微量营养素（Zn、Cu、Fe）的获取极易受到盐度的影响。盐度降低了微量营养素的溶解度和迁移率，如Cu和Fe，从而在根部周围形成了一个消耗区。根系周围的耗竭区导致植物对微量营养素的吸收减少。、

• 然而，M植物的这些微量营养素浓度高于NM植物（表1）。这可能是由于——
  • （i）广泛的根菌丝系统缩短了营养物质进入植物的途径；
  • （ii）真菌菌丝体，作为营养物质与植物结合的基质；
  • （iii）AMF诱导根际pH值的变化，从而调节养分的溶解度，从而调节其有效性；
  • （iv）由于较高的地上部磷，Cu和Zn的库大小增加，这随后促使养分吸收和转移到地上部；
  • （v）上调这些营养物质的转运蛋白基因的表达，例如质膜锌转运蛋白基因MtZIP2在AMF定殖时上调。
• AMF在维持离子平衡方面的作用正在分子水平上得到阐明。然而，关于AMF影响较高的Ca2+:Na+、Ca2+:Mg2+比率以及微量营养素的摄取，仍有许多研究要做。
• 表1：盐度与AMF对植物体内营养物质含量和离子比值的影响

渗透调节

盐胁迫通过降低植物细胞的膨压而导致细胞脱水。为了抵消这种影响，植物利用渗透调节作为耐受盐胁迫的机制。土壤中Na+和Cl−的积累降低了土壤的水势。在这种情况下，植物必须进行干馏以降低水势，从而保持从土壤到根部的水流的有利梯度，并防止细胞脱水。为了实现这一点，植物开始积累渗透压物质，如脯氨酸、甜菜碱、多胺、糖、有机酸、氨基酸和海藻糖。渗透溶质是小的有机溶质，在高浓度下是水溶性和无毒的，也被称为相容溶质。在盐胁迫下，M植物已被证明比NM植物具有更高的渗透势，因为积累了更多的渗透液（图3）。这些渗透液的基本作用是渗透调节。此外，它们还参与ROS的猝灭、膜完整性的维持、酶以及蛋白质的稳定，因此也被称为渗透保护剂。随后讨论了渗透液及其在提高M植物耐盐性中的作用。

• 

  • 图注：盐胁迫诱导植物渗透胁迫耐受机制。盐度导致土壤中Na+和Cl-的积累，因此与植物细胞的水势相比，降低了土壤的水势。这导致植物对水分的吸收减少，并最终导致细胞脱水。为了避免这种后果，植物会积累渗透压物质，如脯氨酸、海藻糖、多胺和较高浓度的蔗糖。渗透物的积累导致细胞水势的降低，从而保持从土壤到根部吸水的有利梯度。因此，它可以防止细胞脱水，并缓解由盐度引起的渗透应激。AM共生通过影响参与渗透液生物合成的特定基因（P5CS，吡咯啉-5-羧酸合成酶；TPS，海藻糖-6-磷酸合成酶；SPS，蔗糖磷酸合成酶；SS，蔗糖合成酶）的表达来缓解渗透胁迫。

脯氨酸

盐胁迫耐受机制通常包括脯氨酸的积累。

• 脯氨酸可以清除ROS并稳定DNA、蛋白质和膜，并减少NaCl诱导的酶变性；提供碳、氮和能量。这反过来又在压力下支持植物，并帮助其从压力中恢复。
  关于AMF对盐胁迫植物脯氨酸浓度影响的报道一直不一致。许多研究报告称，与NM植物相比，M植物中的脯氨酸含量更高，而其他研究报告称M植物中脯氨酸含量更低（表2）。
• M种植物中较高的脯氨酸含量归因于——
  • （i）编码参与脯氨酸生物合成的P5CS基因的表达增加；
  • （ii）P5CS酶的更高活性；
    • P5C，是体内合成鸟氨酸和脯氨酸的前体物质，该酶在体内负责脯氨酸合成
  • （iii）负责合成脯氨酸前体谷氨酸的谷氨酸脱氢酶的较高活性；
  • （iv）脯氨酸脱氢酶的失活，脯氨酸脱氢酶是一种催化脯氨酸降解的酶。
• 脯氨酸除了作为渗透保护剂的作用外，还被认为是一种应激标志物。因此，随着胁迫的减轻，M植物可能会积累更少的脯氨酸。
• 表二：盐胁迫下AMF对于植物的渗透调节的影响

海藻糖

海藻糖（α-D-吡喃葡萄糖基-1,1-α-D-葡萄糖吡喃糖苷）是一种调节碳水化合物代谢的非还原性储存二糖。它通过维持K+:Na+比例、清除ROS和增加植物中可溶性糖的浓度来发挥应激保护代谢产物的作用。盐度增加了海藻糖的积累，AM共生可以进一步促进这种渗透液的积累。Garg和Pandey报道称，在盐胁迫下，M植物比NM植物积累更多的海藻糖。M植物中海藻糖浓度较高可归因于AMF促进的TPS（海藻糖-6-磷酸磷酸酶）和TPP（海藻糖-6-磷酸磷酸合成酶）活性增加以及TRE（海藻糖酶）活性降低。TPS和TPP是负责海藻糖生物合成的酶，而TRE是一种海藻糖降解酶。

有机酸

有机酸是植物液泡中重要的渗透物，其代谢调节在提供对盐胁迫的耐受性方面发挥着重要作用。AMF定殖也会影响植物中有机酸的浓度和分布。在盐胁迫下，与NM植物相比，玉米植物积累了更多的乙酸、柠檬酸、富马酸、苹果酸和草酸，而甲酸和琥珀酸的浓度降低，而乳酸浓度没有差异。
然而，M植物中有机酸变化的潜在机制尚不清楚，需要进行研究。据推测，AMF对参与有机酸生物合成的酶具有保护作用。

多胺

多胺是脂族的低分子量聚阳离子，已被证明在盐胁迫下参与植物的细胞渗透调节。在盐胁迫下，多胺作为相容的溶质在植物中积累。在盐胁迫下积累的主要多胺是腐胺（Put，二胺）、亚精胺（Spd，三胺）和精胺（Spm，四胺）。
然而，目前尚不清楚哪种多胺在赋予耐盐性方面更重要。AMF还被发现可以调节多胺库，帮助植物耐受盐胁迫。菌根植物的Spd+Spm:Put比率高于NM植物（胡卢巴）。AM对个体多胺的影响因基因型和应激强度而异。然而，AMF促进多胺调节植物耐盐性的机制尚待阐明，进一步的研究应集中在多胺代谢上。

糖

TSS（总可溶性糖）如葡萄糖、蔗糖、糊精和麦芽糖在盐胁迫植物中的积累是渗透调节的另一种方式。它们在渗透保护和碳储存方面发挥着至关重要的作用。植物通过上调蔗糖合成酶的活性，指导淀粉和蔗糖合成TSS。淀粉分别通过α-淀粉酶和β-淀粉酶转化为糊精和麦芽糖。SPS（蔗糖磷酸合成酶）和SS（蔗糖合成酶）催化蔗糖的合成，而AI（酸性转化酶）催化蔗糖分解为葡萄糖。在盐胁迫期间，蔗糖发生分解以满足葡萄糖的需求。

• AM共生进一步增强了盐胁迫诱导的TSS积累。TSS在M植物中的较高积累被认为是由于——
  • （i）较高的光合效率；
  • （ii）α-和β-淀粉酶、SS和AI的较高活性；
  • （iii）较高的有机酸含量；
  • （iv）AMF的碳需求。
• Garg和Bharti报道称，耐盐的茜草品种（PBG5）比其对盐敏感的品种（BG256）积累了更多的糖，这表明TSS的积累可以增强对盐胁迫的耐受性。这伴随着M植物中α-和β-淀粉酶的更高活性，表明在耐盐的Cicer arietinum中淀粉快速水解为葡萄糖。SPS以及SS和AI的活性同时增加，表明蔗糖是在盐胁迫下合成的，并同时转化为葡萄糖，导致TSS浓度增加。
  AM共生在盐胁迫下通过增强渗透液的积累来增强植物渗透调节中的作用现在已经得到了很好的理解。然而，这些机制尚待在分子水平上阐明。因此，指导未来的研究，解开M植物中渗透液积累的分子基础，将有助于全面理解其机制。

氧化应激

盐度介导的高渗和高离子胁迫在植物中诱导另一种次生胁迫，称为氧化应激。这是由于ROS产生和几种抗氧化剂减少之间的平衡受到干扰。ROS由一组化学活性氧分子组成，如羟基自由基（OH−）、H2O2、.O2−和O2−。ROS是植物代谢中脱离途径的后遗症，导致高能电子转移到分子氧。
ROS的过度产生通过攻击几种生物分子，如核酸、蛋白质和膜脂，扰乱了各种细胞功能。盐度增加了脂质过氧化水平，导致细胞膜通透性增加和离子损失。

• 植物采用双管齐下的系统来抵消活性氧的不利后果；酶和非酶抗氧化系统。

  • 酶系统由SOD（超氧化物歧化酶）、POX（过氧化物酶）、CAT（过氧化氢酶）、APX（抗坏血酸过氧化物酶）和GR（谷胱甘肽还原酶）组成。
  • 非酶抗氧化分子，如AsA（抗坏血酸盐）、谷胱甘肽（GSH）、类胡萝卜素和α-生育酚，也参与抑制ROS的有毒副产物。事实上，植物的耐盐性与抗氧化途径的诱导和氧化损伤的减少有关（图4）。

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  • 图注：盐胁迫诱导植物的氧化应激耐受机制。盐度导致植物氧化应激，这是由于ROS（活性氧）和抗氧化剂之间的平衡紊乱导致的氧化还原失衡。细胞中ROS浓度的增加导致蛋白质变性、膜过氧化和核酸变性。因此，这会干扰细胞的正常功能。为了抵消不利后果，植物诱导抗氧化途径（酶促和非酶促）。酶抗氧化剂包括超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POX）、过氧化氢酶（CAT）、抗坏血酸过氧化物酶（APX）、单脱氢抗坏血酸还原酶（MDHAR）、脱氢抗坏血酸还原酶（DHAR）和谷胱甘肽还原酶（GR）。非酶抗氧化剂包括抗坏血酸（AsA）、谷胱甘肽（GSH）、类胡萝卜素和α-生育酚。一种有效的抗氧化系统可以减轻植物的氧化损伤。AM共生强化了植物对盐度诱导的氧化应激的耐受机制。
    在过去的几年里，几项研究表明，AMF用来缓解盐度胁迫的机制之一是一种有效的ROS清除系统。AMF增强了抗氧化酶的活性，并增加了抗氧化分子的产生，确保了更好的ROS清除系统。

• AMF定殖增加了植物中抗氧化分子的浓度，如α-生育酚、AsA、GSH和类胡萝卜素。

  • 高α-生育酚含量限制了脂质的自氧化，从而防止M植物脂质过氧化。
  • M植物中高α-生育酚含量可归因于高AsA含量促进了生育酚自由基的产生。较高的GSH水平和GR活性导致植物中较高的AsA水平。
  • GSH使植物能够直接清除更多的O2−和H2O2以及其他ROS，并通过ASA-glutathione循环（抗坏血酸-谷胱甘肽循环）回收更多的AsA。
  • 类胡萝卜素也能阻止O2−的产生。
    据报道，菌根植物在生理盐水和非生理盐水条件下都具有较高的酶抗氧化剂活性。据报道，与NM植物相比，M植物的SOD活性升高（表3）。较高的SOD活性与较高的耐盐性有关。更高的SOD使更多的O2−解毒为H2O2，从而进一步解毒为H2O。H2O2转化为H2O可以被酶催化，例如CAT、APX和POX。据报道，菌根植物具有较高的H2O2清除酶活性。M植物中较高的AsA浓度诱导较高的APX活性，这连续依赖于M植物中GR活性的增强。这导致更高的GSH库，最终耗尽DHA（脱氢抗坏血酸）并回收AsA。GR效率的提高维持了较高的GSH:GSSG和NADP+：NADPH比率，并通过维持光合电子传输降低了超氧化物自由基的产生。这些酶在M植物中的较高活性部分解释为更好的营养状况。菌根植物已被证明具有更高浓度的微量营养素，如Cu、Zn、Mn和Fe。另一方面，这些酶是金属酶，其活性也受这些微量营养素的可用性控制。然而，这些酶的活性取决于各种因素，如植物种类、植物组织、AMF种类、盐度水平和胁迫持续时间。
    此外，M植物中较低的氧化应激也归因于渗透液浓度的提高，如脯氨酸、多胺和甘氨酸甜菜碱。它们使细胞膜的亚细胞成分（如脂质和蛋白质）稳定，使自由基猝灭，并在盐度胁迫下缓冲细胞氧化还原电位

• 表3：盐度与AMF在植物抗氧化反应中的影响

水分状态

根际高盐浓度也会导致植物生理干旱。盐固定了水，使其无法用于植物。Yang等人观察到，与NM植物相比，当受到盐胁迫时，湖北苹果幼苗保持相对较高的叶片膨润度和较低的叶片渗透势。Chen等报道，在盐胁迫下，与NM Robinia pseudoacia植物相比，M的相对含水量更高。这一观察结果的解释是：
由于AMF诱导的根系形态改变，M植物的导水性得到了改善，
由于AMF的大量基质外菌丝体，M植物能够探索远远超出消耗区的大量元素。
此外，M植物还积累了更多的相容性溶质，以调节渗透势，并使宿主植物能够有效地用水。M植物更好的水分状况可以通过AMF调节的水通道蛋白基因在盐胁迫植物的叶片和根中的表达来解释。然而，M植物根中的每个水通道蛋白基因对盐胁迫的反应可能不同。例如，在番茄中，AMF定殖下调了LePIP1基因，而相同的基因在莴苣中上调。最近，Chen等人描述了水通道蛋白基因（RpPIP1；1，RpPIP1，3，RpPIP2；1，RpTIP1；1、RpTIP1；3，RpTIP2；1）在遭受盐水胁迫的M和NM Robinia pseudoacia的叶片和根中的表达谱。因此，AM共生对水通道蛋白基因转录的影响因植物物种、它们表达的植物组织类型和盐度水平而异。此外，不同水通道蛋白基因运输水和其他溶质的潜力可能不同，并取决于它们在细胞中的位置。

光合作用

盐胁迫阻碍光合作用，并导致作物生产力大幅下降。

• 盐胁迫以多种方式影响光合作用（表4）。
  • 盐诱导的渗透胁迫导致叶面积降低，同时气孔和叶肉导度降低，这限制了CO2的可用性和同化作用，这因此减少了对RuBisCO的CO2供应。
  • RuBisCO(核酮糖1,5-二磷酸羧化酶)对Cl−敏感，在盐胁迫下失去了活性。
  • CO2同化的下降也导致过量能量的积累，从而导致类囊体膜中电子的积累增加。为了耗散这种能量，PSII失去了大量的电子，并导致光合组织损伤，从而影响净光合速率。
  • 此外，盐胁迫也已被证明能降解PSII反应中心的D1和D2蛋白。这些蛋白质是PSII反应中心的结构成分，在与电子流耦合的蛋白质磷酸化中发挥基本作用。
  • 光合色素合成酶活性的下降是盐胁迫影响光合作用的另一种方式，导致光合色素浓度下降。叶绿素的低浓度也可能归因于盐诱导的Mg2+的低摄取，由于盐诱导的叶绿素酶活性的增强而导致的色素-蛋白质复合物的破坏，以及从头蛋白质合成的减少。
    植物可以通过多种方式保护光系统免受光诱导的抑制和损害。其中包括通过非光化学猝灭（NPQ）或循环电子流最大限度地减少光的获取和多余能量的分散。众所周知，AM共生可以增强这些机制，减轻盐度对植物光合能力的负面影响。与NM植物相比，M植物在盐胁迫下具有更高的净光合速率、更多的量子产量（Fv/Fm；Fv=Fm−F0；Fm=最大荧光；F0=最小荧光）和PSII光化学的实际量子产量（8PSII）（表4）。
• AM共生通过以下方式对抗盐胁迫对光合作用的负面影响——
  • （i）M植物水分状况的改善导致维持更大的叶面积和更高的气孔导度，从而更好地同化CO2
    • 此外，水通道蛋白除了运输水外，还可以促进CO2在叶肉细胞质膜上的扩散；
  • （ii）M植物降低细胞间CO2浓度（Ci）的能力确保了对光合装置的保护。这可能是由于M种植物中RuBisCO活性的增强，这是由于RuBisCO的大亚基RprbcL基因的高表达。
    • 然而，由于基因转录后蛋白质翻译的延迟，基因表达的上调可能并不总是转化为RuBisCO活性的增加；
  • （iii）AM共生使宿主植物能够通过其修复盐诱导的D1和D2蛋白降解的迅速作用来维持PSII的完整性。发现编码D1（RppsbA）和D2（Rppsb D）的基因在盐度条件下被AM共生上调。这也可能是由于M植物中多胺和甘氨酸甜菜碱的浓度较高。
    • 甘氨酸甜菜碱稳定PSII色素蛋白复合物，并保护负责固定CO2的酶，如RuBisCO和RuBisCO活性瓶的活性。
    • 事实上，先前的研究已经报道，PSII活性的维持可以帮助植物适应非生物胁迫；
  • （iv）菌根植物通过提高Mg2+的吸收来维持较高的叶绿素和类胡萝卜素浓度。此外，NPQ(非光化学猝灭)的增加可以限制Fv/Fm。然而，据报道，M植物的NPQ较低。因此，与NM植物相比，AM共生通过将收获的光熟练（高效）地转化为化学能来提高光合效率，并最大限度地减少NPQ。
• 此外，盐度还增加了碳代谢酶的活性，如丙酮酸正磷酸二激酶（PPDK）、磷酸烯醇丙酮酸羧化酶（PEPC）、NADPMDH和NAD-MDH（辅酶-苹果酸脱氢酶）（糖代谢过程）。为了更好地生长以克服胁迫条件，需要这些酶的更高活性。菌根植物具有较低的这些酶的活性，这表明应激水平较低。另一方面，盐度降低了NADP-ME（苹果酸酶）的活性，AMF定殖诱导了这种酶的活性。M植物中较高的NADP-ME可以增加碳代谢，并有助于应激耐受
• 表4：盐度与AMF对植物光合作用的影响

激素调节

植物激素在环境和胁迫条件下调节植物的生长和发育，因此也被称为生长调节剂。它们来源于植物生物合成途径，可以在生成位点或远离生成位点发挥作用。植物激素，如ABA（脱落酸）、生长素、BR（油菜素内酯）、CK（细胞分裂素）、GA（赤霉素）、JA（茉莉酸）、SA（水杨酸）、SL（三羟内酯）、NO（一氧化氮）和三唑，在赋予植物耐盐性方面发挥着重要作用。为了启动植物对环境刺激的适当反应，这些激素相互作用，调节生物化学和生理过程，转化为生长、发育、营养分配和源/库转换的中介作用。然而，尽管有大量关于植物激素在耐盐性中的作用的文献，但在这方面，人们对AMF介导的植物耐盐性的研究兴趣不大。此外，在AM共生过程中，已知ABA、生长素、JA和SA作为信号分子。因此，推测这些激素在提高植物对盐度胁迫的耐受性方面发挥着重要作用。
独角金内酯（Strigolactones）由一类新的植物激素组成，它们参与植物发育的许多方面，如根据土壤中的养分有效性协调根系生长和结构，抑制枝条中的次生枝，通过与生长素的串扰刺激节间长度，调节叶片衰老，以及AM共生的诱导。它们还对非生物胁迫发挥调节作用。为了充分发挥其作用，SL需要调节其他植物激素，特别是生长素和ABA，并与之相互作用。在田菁幼苗中，Kong等人报道了H2O2和SLs信号传导参与AM介导的盐胁迫缓解。Ren等人观察到，与NM植物相比，AM田菁中ABA和SL之间保持正相关。
他们提出AM定殖强烈改变了ABA分解代谢。M植物中的这种高ABA通过H2O2信号诱导SL的产生，从而保护其免受盐胁迫。在ABA信号的感知上，质外体中存在H2O2的快速产生。H2O2的积累取决于NADPH氧化酶的活性，NADPH氧化酶在ABA信号传导中也起着重要作用。这随后导致SL的积累增加，并最终增强耐盐性。GA和SA的外源应用分别提高了茄和茜草的耐盐性。
叶面喷洒GA3可以更好地获取营养，并使番茄红中的GA浓度多方面增加，这表明GA可以提高耐盐性。AMF定殖也被证明对GA的内源性浓度产生了积极影响。
SA种子引发通过改善离子稳态、调节碳水化合物代谢以及提高生长和产量，帮助茜草耐受盐度胁迫。事实上，SA的应用也促进了AMF的定植，反之亦然。
SA和AMF还被证明可以通过减少脂质过氧化，同时增加罗勒芽中脯氨酸、蛋白质、还原糖和K+离子含量的浓度来提高耐盐性。
在最近的一项研究中，Hashem等人报道了盐胁迫下黄瓜中JA浓度的增加。JA是一种属于十八烷类的植物激素，参与植物对生物和非生物胁迫的反应。Pedranzani等人还报道了在盐胁迫下，印度洋地黄中JA、12-OH-JA和OPDA（JA的前体）的浓度增加。它们的浓度在异形根胞囊霉的存在下进一步提高。因此，JA也被认为在赋予植物耐盐性方面发挥着关键作用。GA、SA和JA在提高M植物耐盐性方面的潜在机制尚待充分理解。因此，需要针对涉及植物激素的AM盐度实验进行更多的研究。

挑战

这篇综述强调了AM共生促进植物耐盐性的机制。然而，为了全面理解这些机制，未来的研究应该解决一些挑战。以下简要讨论了这些挑战：

• 关于AMF促进渗透调节的作用没有争论。然而，有关渗透调节的研究主要局限于对渗透液浓度的评估。有必要通过研究编码这些分子及其生物合成酶的基因，在分子水平上阐明这些现象。
• AMF一直被证明可以提高营养吸收并维持离子稳态。然而，这些报告的重点是确定组织中营养物质的浓度和评估比例，如K+：Na+、Ca2+：Na＋和Ca2+：Mg2+。通过研究K+和Na+离子通过转运蛋白的摄取和转运，在理解维持K+：Na+比率的机制方面取得了重大进展。然而，很少有报道能在分子水平上阐明营养素的吸收。CNGC（环核苷酸门控通道）是吸收K+、Na+和Ca2+的非选择性阳离子通道。到目前为止，还没有关于M植物中CNGC的研究。因此，离子转运蛋白的鉴定和表达研究可以更好地了解M植物中的离子稳态。
• 硫是各种分子的主要成分，如半胱氨酸，ABA合成中的硫供体；谷胱甘肽是一种抗氧化剂分子，有助于ROS的解毒，从而帮助植物应对盐度胁迫。植物通过SULTR（硫酸盐转运蛋白）以硫酸盐的形式吸收硫。众所周知，在低硫酸盐环境中，AMF可以通过增强硫的吸收及其向根部的迁移来改善硫的营养。然而，在盐水条件下，没有关于AMF对植物硫酸盐吸收调节或SULTR基因的影响的研究。
• 关于植物激素作用的研究是有限的，并且没有结论。例如，关于AMF盐度的研究很少集中在ABA和SL上。BR、JA、NO和SA等植物激素已被证明可以提高植物对盐度的耐受性；然而，它们作为赋予M植物耐盐性的潜在候选者尚待探索。此外，SA和JA已被充分证明是提醒邻近植物注意生物胁迫的信号。另一方面，由于存在共同的菌根网络，M植物之间的连接很好。因此，未来的研究应该调查SA和JA是否在向其邻居发出压力信号方面发挥了任何作用。
• 在盐胁迫下，脂质代谢发生变化，可能与细胞膜完整性、组成和功能的深刻变化有关。尽管AM盐度研究中已经阐明了脂质过氧化作用，但盐胁迫下M植物的脂质代谢仍有待研究。
• 盐胁迫导致内吞作用。早些时候，Evelin等人报告称，NaCl处理显著增加了Trigonella的内吞作用发生率。囊泡表面增加了表面积，以获得更高的交换能力（K+与Na+），保护植物免受离子毒性、失衡或细胞质中物质之间的相互作用的影响。
• 植物的细胞壁是植物与环境之间的界面。因此，它是第一个感知、感知和响应盐胁迫的细胞器。因此，至关重要的是保持活性细胞壁的完整性，以便使植物能够快速感知和响应压力。因此，必须充分了解其成分的组成、生物合成以及在胁迫条件下组织成膜的情况。因此，未来的研究应该指导评估AMF如何在盐水条件下影响细胞壁的研究。
  指导未来的AM盐度研究来理解上述挑战，将极大地提高我们对AMF促进寄主植物耐盐性机制的理解，以便在盐度胁迫下从AM共生中获得最大利益。

缩写

ABA，脱落酸；AI，酸性转化酶；AM，丛枝菌根；AMF，丛枝菌根真菌；APX，抗坏血酸过氧化物酶；AsA，抗坏血酸盐；BR，油菜素内酯；CAT，过氧化氢酶；Ci，细胞间CO2含量；CK、细胞分裂素；CNGCs，环状核苷酸门控通道；Cu、铜；DHA，脱氢抗坏血酸；F0，最小荧光；Fm，最大荧光；Fv/Fm，光系统II的量子产率；GA，赤霉酸；GR，谷胱甘肽还原酶；GSH，谷胱甘肽，还原型谷胱甘肽；GSSG，氧化型谷胱甘肽；H2O2、过氧化氢；HATs，高亲和力转运蛋白；HKT，高亲和力钾转运蛋白；JA，茉莉酸；K、 钾；M、 菌根；N、 氮；NaCl、氯化钠；NAD-MDH，NAD依赖性苹果酸脱氢酶；NADP-MDH，NADP依赖性苹果酸脱氢酶；NADP-ME、NADP苹果酸酶；NHX，钠/氢交换器；NM，非菌根；NO，一氧化氮；NPQ，非光化学猝灭；NR，硝酸还原酶。O2−（下标），单线态氧；O2−（上标），超氧阴离子；OH，羟基离子；P、磷；PC5S，吡咯啉-5-羧酸合成酶；PEPC，磷酸烯醇丙酮酸羧化酶；Pi，固有磷酸盐浓度；PIP，质膜固有蛋白；POX、过氧化物酶；PPBK，丙酮酸正磷酸二假名酶；PSII，光系统II；Put，腐败，腐毒碱；ROS，活性氧；SA、水杨酸；SKOR，向外整流K+通道；SL，三羟内酯；SOD、超氧化物歧化酶；SOS1，盐过度敏感1；Spd，亚精胺；Spm、精胺；SPS，蔗糖磷酸合成酶；SS，蔗糖合成酶；SULTR，硫酸盐转运蛋白；TIPs，液泡膜固有蛋白；TPP，海藻糖-6-磷酸磷酸酶；TPS，海藻糖-6-磷酸合成酶；TRE，海藻糖酶；TSS，总可溶性糖；Zn、锌；8PSII，光系统II的量子效率。