Global Change Biology | 增温下微生物温度敏感性调控土壤有机碳分解

刘永鑫Adam

于 2024-08-26 07:02:03 发布

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版权

微生物温度敏感性与土壤有机碳分解对增温的响应

Article，2024-6-24，Global Change Biology，[IF 10.8]

DOI：https://doi.org/10.1111/gcb.17395

原文链接：https://onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1111/gcb.17395

第一作者：Sen Li（李森），Manuel Delgado-Baquerizo

通讯作者：Yuting Liang（梁玉婷）

主要单位：中国科学院南京土壤研究所土壤与农业可持续发展国家重点实验室

- 摘要 -

气候变化背景下土壤微生物对调节碳储量至关重要。然而，围绕微生物温度响应如何在变暖条件下控制碳损失的不确定性，凸显了我们气候变化模型中的一个重大空白。为了解决这一问题，我们对不同温度梯度下的土壤有机碳组成进行了精细尺度分析，并表征了中国境内跨越4000公里的各水稻土中相应的微生物生长和生理特征。研究结果发现，变暖改变了有机质的组成，导致从湿润的亚热带气候区到大陆性气候区，碳水化合物减少了约0.026%至0.030%。这些变化归因于嗜冷细菌比例的减少，从而导致显著的土壤碳损失。我们的研究发现表明了，固有微生物温度敏感性在确定土壤有机碳分解速度方面起着至关重要的作用，并为微生物活动所面临的温度限制及其对土壤碳-气候反馈的影响提供了见解。

- 引言 -

土壤有机碳（SOC）是一种重要的可再生资源，可提供必要的生态系统服务，如粮食和纤维生产、气候和水资源调节、土壤肥力恢复以及生物多样性保护。土壤作为主要的碳库，比大气和陆地植被持有更多的碳，气候变化背景下即使土壤中有机碳的微小损失也会显著影响大气中的二氧化碳浓度。然而，由于对SOC化合物分解动力学的理解存在差异，微生物和SOC对变暖的响应程度尚未确定。SOC包括来自植物和微生物讲解的多种生物分子，以及少部分的非生物过程贡献。

SOC复杂性主要是由植物和微生物降解产生的多种生物分子构成的。随着全球变暖的加剧，了解不同SOC分析对温度提升作出的反应以及驱动这些反应的机制变得越来越重要。研究表明，在升温条件下，底土中的脂质和糖会积累，而木质素的分解由于激发效应的影响而加快。脂质和黑炭的周转对升温波动的敏感性有限，主要受土壤矿物学的影响，而木质素的降解主要受温度驱动。然而，关于SOC分解的温度敏感性存在着不同的观点，一些人认为顽固性组分对温度的响应没有变化，而另一些人则认为易降解SOC库比顽固性的更不敏感，或者两者具有相似的敏感性。因此，描述气候变暖影响不同SOC组分的方式并揭示其潜在过程变得越来越重要。

土壤是微生物多样性的主要来源，复杂的微生物群落对土壤-气候反馈有重要贡献。多样化的土壤微生物由于其较短的世代时间、较大的种群数量和较高的突变率能够适应不断变化的环境条件。虽然土壤微生物在群落水平上具有广泛的温度适应范围，但不同类型微生物的最佳生长温度各不相同。根据生长的最适温度范围，微生物可以分为嗜冷型（< 20°C）、嗜温型（< 45°C）和嗜热型（> 100°C）。然而，在气候变化下，温度响应微生物对SOC分解的影响尚不清楚。增温对土壤微生物群落的干扰可以通过增加微生物呼吸和生长加速有机质的分解，可能对气候变化的正反馈机制作出贡献。考虑到微生物对土壤有机碳（SOC）的贡献，可以从30%~80%不等，因此，微生物的生理特征，比如生长效率，在SOC动态变化中起着至关重要的作用。了解微生物的生长特性对于监测细胞活性和建立微生物群落功能性是有必要的。虽然人们越来越重视在气候变暖条件下微生物多样性在碳循环中的重要性，但关于微生物生长和代谢过程对温度的敏感性仍有争议。为了阐明温度、微生物生理过程和土壤碳变化之间的相互作用，需要进行综合分析。

稻田，世界上最大的人工湿地，养活了全球一半以上的人口。稻田土壤厌氧和好氧条件的差异促进了有机碳的积累，导致稻田土壤中的碳储量高于旱地土壤。了解控制稻田土壤有机碳动态的机制对于保护全球土壤碳库和缓解气候变化至关重要。本研究中，我们借助¹³C固态核磁共振技术在五个温度梯度下（8°C，15°C，20°C，25°C和35°C），分析了横跨中国4000公里的各稻田土壤。我们还对相应的土壤微生物的生长和生理特性进行了描述。我们推测，由于气候变暖导致的碳损失加速与土壤微生物的温度响应密切相关。我们的研究成果为温敏微生物在碳循环-气候反馈过程中所起的作用提供了直接证据。

- 结果 -

有机碳组分的热响应

为了验证土壤碳损失对短期增温的敏感性，我们进行了土壤微宇宙试验，并利用¹³C固态核磁共振光谱分析了土壤有机碳的分子组成。我们的结果揭示了SOC分子组成的显著变化（图S1，见原文）。增温导致O-alkyl C的丰度降低而alkyl C的丰度增加，而其他4种有机碳组分（Methoxy C，Di-O-alkyl C，aryl C 和O-aryl C）无显著变化（表S3，见原文）。此外，湿润大陆性气候区的SOC分解程度大于亚热带气候区。这是由于相较于湿润亚热带气候区（alkyl C：β = 0.0257，p < 0.01；O-alkyl C：β = −0.0320，p < 0.001），温带大陆性气候区土壤中的alkyl C增加较多，而O-alkyl C减少的程度较低造成的（alkyl C：β = 0.0485，p < 0.001；O-alkyl C：β = −0.0277，p < 0.05）。

然后，我们基于全部土壤样品¹³C核磁共振信号强度的分布，采用分子混合模型来评估土壤中有机质分子组成的变化。结果表明，增温导致湿润大陆气候区土壤中碳水化合物降低0.026%（β = −0.0261，p < 0.05），而亚热带气候区土壤中的碳水化合物下降了0.030%（β = −0.0302，p < 0.001）（图1a）。相反的，温带大陆性气候区土壤中的脂类含量增加了0.039%（β = 0.0392，p < 0.001），大于亚热带气候区土壤中0.027%的增幅（β = 0.0270，p < 0.001）（图1a）。此外，增温降低了亚热带气候区土壤中蛋白质含量（β = −0.0211，p < 0.05）。分子混合模型表明，升温导致土壤有机碳分子组成发生改变。而且，湿润大陆性气候区与亚热带气候区之间存在显著差异。

图1 增温对碳分子和土壤细菌的影响

（a）增温对中国湿润大陆性气候区和亚热带气候区土壤碳分子的效应大小。

（b）中国稻田土壤嗜冷菌和嗜温菌的数量和中国湿润大陆性气候区和亚热带气候区嗜冷菌和嗜温菌的百分占比。湿润大陆性气候区（Dwa和Dwb）；湿润亚热带气候区（Cwa和Cfa）；Cp，嗜冷细菌；Wp，嗜温细菌。

土壤微生物的温度敏感性

鉴于微生物在生物化学循环中的作用，我们推测土壤碳损失与土壤微生物群落对增温的响应有关。为探究土壤微生物的温度敏感性，我们利用TITAN将土壤微生物划分为嗜冷型和嗜温型。我们的结果发现，湿润大陆性气候区土壤的嗜冷菌较亚热带气候区分布更广泛（2%）（图1b）。增温对温敏微生物的组成产生了显著影响，在温带大陆性气候区域，嗜冷微生物的绝对丰度减少了0.0136%~0.00396%，而在亚热带气候区，嗜温菌的绝对丰度增加了0.0140%~0.0334% （图2）。温度敏感性较高的物种主要属于拟杆菌门（Bacteroidetes，β = −0.0396，p < 0.001）和厚壁菌门（Firmicutes，β = 0.0334，p < 0.001）。正如预期，增温对嗜冷细菌的多样性产生了显著的负效应（湿润大陆性气候区: β = −0.0304, p < 0.01；湿润亚热带气候区：β = −0.0228，p < 0.001）（图3a）。这些发现表明，增温导致嗜冷细菌丰度和多样性显著下降，尤其在其丰度较高的湿润大陆性气候区。

图2 增温对温敏细菌的影响

基于线性混合模型，增温对主要细菌门水平类群绝对丰度的影响程度。统计显著性基于Wald 类型II χ²检验。数据以效应大小的平均值±标准差形式呈现。

我们对土壤微生物群落生长的生理特征的实验证实，湿润大陆性气候区的微生物对增温更为敏感（图S2，见原文）。随着温度的增加，土壤呼吸速率和最大生长速率呈指数型增加，而土壤细菌的世代时间和迟滞期时间则表现出相反趋势（图S3，见原文）。在湿润大陆性气候区土壤呼吸对增温的响应要强于亚热带气候区，而微生物生长在低纬度地区受增温的影响更大（图3a）。我们还发现嗜冷细菌多样性与土壤呼吸之间存在显著负相关（图S4，见原文）。

SOC分解的驱动因素

我们进一步评估了增温引起的微生物活动的变化是否影响土壤碳的损失。结果发现，微生物生长与SOC成分之间存在强相关，尤其碳水化合物和脂质（图3b）。此外，我们发现土壤呼吸和脂质仅在湿润大陆性气候区表现出显著正相关关系（图3b）。我们计算了微生物呼吸和生长的温度敏感性（Q10）（表S4和S5，见原文）。与之前发现的结果相一致，相较于亚热带气候区，湿润大陆性气候区具有较高的土壤呼吸敏感性和较低的微生物生长的温度敏感性。SOC对增温的响应主要受微生物生长和呼吸温度敏感性的驱动（图S4；表S6，见原文）。

图3 环境变量与C分子之间的相关性

（a）基于线性混合模型，增温对微生物多样性和组成，土壤呼吸速率和微生物生长（世代时间，迟滞期时间和最大生长速率）的影响程度。数值表示效应大小的平均值±标准差。

（b）中国湿润大陆性气候区与亚热带气候区环境变量与土壤碳分子之间的相关性。颜色表示线性混合模型测量的相关系数。统计显著性基于Wald类型II χ²检验，p值以FDR方法进行了校正。

为了进一步探究湿润大陆性气候区和亚热带气候区土壤碳损失的驱动因素，我们利用假定的关系进行了结构方程模型分析（图S6，见原文）。结果发现，增温对嗜冷细菌多样性有负效应，然而对嗜温细菌多样性无影响（图4）。此外，土壤微生物生长和呼吸的Q10与嗜冷细菌多样性在湿润大陆性气候区呈负相关（图4a）。这些发现暗示了增温导致了湿润大陆气候区嗜冷细菌多样性的较少，造成了土壤微生物呼吸和生长Q10的改变。这是造成土壤碳损失的主要因素。而在亚热带湿润气候条件下，嗜冷细菌多样性与土壤微生物生长和呼吸Q10呈显著正相关（图4b）。此外，我们的研究结果表明，在湿润亚热带气候区，土壤碳损失主要受土壤呼吸的Q10值的调控。这些发现表明，在湿润大陆地区，嗜冷细菌的多样性在气候变暖条件下对土壤有机碳分解的调控中起着主导作用（图S5，见原文）。然而，亚热带气候区土壤碳流失主要受微生物生长的Q10驱动。这可能是微生物长期适应这些地区温度变化的结果。

图4 基于结构方程模型的碳损失的环境驱动因素

中国湿润大陆性气候（a）和湿润亚热带气候（b）中变量之间的关系模型。实线和虚线分别代表显著和不显著关系。箭头的宽度表示关系的强度。箭头中的数字是标准化路径系数。C损失是基于土壤有机碳的分子组成所进行的主成分分析中的第一个成分。R²表示方差被解释的比例。细菌alpha多样性表示嗜冷和嗜温细菌群落的香农多样性。细菌生长的温度敏感性Q10(BG)是一个包含产生时间、滞后时间和最大生长速率的温度敏感性的复合变量。Q10(SR)是土壤呼吸的温度敏感性。AIC（Akaike信息准则）。

- 讨论 -

了解气候变化对土壤有机碳（SOC）周转的影响及其内在机制是气候研究中的一个关键问题。然而，土壤中温敏微生物在碳-气候反馈中的作用仍然是一个重要的不确定性因素。我们的研究成果揭示了土壤有机碳分子成分和内在土壤微生物特征的动态变化，为我们了解这些微生物的重要性提供了见解。本研究中，我们注意到在湿润亚热带和大陆性气候区，随着气温升高，可溶性O-alkyl C, 主要来自碳水化合物，有所减少（图1a）。这个过程为证明分解过程驱动着陆地碳循环，并且增温会加速土壤有机碳的分解提供了证据。由于湿热亚热带气候区的平均温度高于大陆性气候区，因此土壤长期气候遗留效应导致湿热亚热带气候区易分解碳的分解程度更高。同时，升高的温度还导致了难降解alkyl C和脂质含量的增加（图1a；表S3）。利用核磁共振碳谱技术，可以根据结构差异将alkyl C分为微生物来源（0-31 ppm）和植物来源（31-45 ppm）的alkyl C。我们的研究发现，升温条件下，微生物源比植物源的alkyl C增加速率快（图S7，见原文）。这种现象可能是微生物碳泵过程的结果，因为微生物对土壤C动态的控制主要是负责分解SOC，它们也可以通过循环的生命活动过程产生稳定的SOC，从而导致SOC分子组成发生变化。我们的培养实验表明，大陆性气候区土壤中的alkyl C（即难分解的C）比亚热带土壤中的增加得更多。此外，alkyl C与O-alkyl C的比例（通常作为土壤有机碳分解稳定性的指标）在湿润大陆性气候区明显较高。因此，气候变暖有可能改变SOC库的稳定性，促进土壤碳在不同库之间的重新分配，这意味着高纬度地区的土壤碳保存前景更加乐观。

有机碳的稳定性受到多种环境因素的影响。我们的研究结果表明，pH值和初始土壤有机碳含量是解释我们所采集土壤中土壤有机碳分解和微生物活动的主要因素（图S8，见原文）。这表明，在不同的环境条件下，初始土壤性质在决定随后的土壤碳动态和微生物活动方面起着至关重要的作用。土壤微生物具有明显的地理分布特征，并受到多种因素的影响，气候条件是其分布的关键决定因素之一。嗜冷微生物在湿润大陆性气候区更多，而在亚热带气候区，喜欢温暖条件的物种更为常见（图1b）。土壤微生物的活动受土壤温度条件的影响，大多数微生物在特定的温度范围内生长良好。大多数微生物的生长和活动都会受到温度升高的限制，超出了它们的最适范围。这种倾向在湿润大陆性气候区的嗜冷微生物中尤其明显，这些微生物中有很大一部分对温度升高表现出不利反应。这种现象可以归因于这些地区冬季持续时间较长以及典型的寒冷土壤环境特征。与厚壁菌门相比，拟杆菌门对温度波动表现出更高的敏感性，而厚壁菌门则表现出相反的反应（图2）。同样，在肠道微生物群中也观察到，变暖减少了拟杆菌门的丰度，增加了厚壁菌的丰度。进一步分析证实，嗜冷微生物的最佳生长范围小于嗜温微生物。这种差异主要表现为在温度升高的条件下，适应低温的微生物多样性显著减少，而适应高温的微生物则保持相对稳定（图3）。对土壤细菌培养的实验进一步表明，来自湿润大陆性气候的细菌种群对温度变化的敏感度高于来自亚热带气候的细菌种群（图S2）。

尽管土壤微生物在恶劣环境下具有快速适应能力，但其固有的温度敏感性在从数周到数十年的时间尺度上很难改变。微生物的生理过程是由微生物生物量的变化所维持的，而微生物生物量的变化又受到土壤微生物固有的温度敏感性的影响。大陆性气候区土壤微生物呼吸对升温的高度敏感性主要源于细菌群落的组成。我们的数据显示，湿润大陆性气候区中嗜冷细菌的比例（2%）高于亚热带地区（图1）。由于湿润大陆性气候区土壤中嗜冷细菌的温度敏感性增强，亚热带地区微生物呼吸的热适应性可能会对潜在的呼吸速率波动产生限制。因此，在变暖的条件下，微生物呼吸活动在湿润的大陆性气候中比在湿润的亚热带气候中更为明显。虽然微生物的呼吸速率受最佳温度的影响比其生长速率小，但在变暖条件下，它会显著增加。相反，达到最佳温度后，微生物的生长速度下降。因此，可以推断，在湿润大陆气候区，呼吸温度敏感性增加的微生物可能生长速度的温度敏感性降低（图3；图S2）。这可能是导致较冷地区土壤有机碳分解速率高于较暖地区这一现象的主要原因。微生物固有的温度敏感性会对土壤碳储量的衰减产生短暂的增温效应。增温引起的SOC扰动是由微生物活动的变化驱动的，主要源于微生物生长和呼吸的温度敏感性（图4）。在未来，需要一个理论框架来阐明温度、微生物群落和土壤碳动态之间复杂的相互作用。期望通过利用工程微生物，可以在未来减轻气候变化的不利影响。

- 结论 -

综上，我们的研究强调了短期增温会通过促进微生物的生长和呼吸来影响SOC的分解，而这主要受嗜冷细菌多样性的调控。由于不同气候带的温度变化，微生物的固有温度敏感性差异显著，温度升高导致大多数微生物超出其最佳生长范围。我们的研究强调了土壤微生物固有温度敏感性在影响土壤碳和气候反馈关系方面的重要性，这一主题越来越受到科学界的关注。此外，我们计划通过提供可靠的实验室证据来将其纳入陆地表面模型。通过专注于这些关键的研究领域，我们可以更好地理解和应对气候变化及其对我们星球生态系统的影响。

参考文献

Sen Li#, Manuel Delgado-Baquerizo#, Jixian Ding, Han Hu, Weigen Huang, Yishen Sun, Haowei Ni, Yanyun Kuang, Mengting Maggie Yuan, Jizhong Zhou, Jiabao Zhang, & Yuting Liang* (2024) Intrinsic microbial temperature sensitivity and soil organic carbon decomposition in response to climate change. Global Change Biology.

https://doi.org/10.1111/gcb.17395

- 作者简介 -

第一作者

中国科学院南京土壤研究所

李森

博士后

李森，中国科学院南京土壤研究所博士后，主要关于土壤碳氮循环研究。目前以第一作者在 Glob. Chang. Biol.、Sci. Total Environ.等期刊发表论文8篇。

通讯作者

中国科学院南京土壤研究所

梁玉婷

研究员

梁玉婷，研究员，主要从事耕地土壤质量与产能提升研究领域。长期致力于微生物资源选育与土壤提质增效研究与实践，围绕土壤微生物组识别与根际调控方向，带领团队建立了土壤功能微生物高通量识别与选育平台，创建了耐酸铝合成微生物组方法；阐明了合成菌群降酸减铝、活化磷库的分子机制；提出了土壤微生物源有机碳评估新算法及有机碳分配新机制；在Nat Food、Nat Geosci、PNAS等期刊发表论文90余篇。

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